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    Adaptation of mosquitoes to climate change and its impact on the transmission of a vector-borne pathogen
    Avec l'augmentation des températures moyennes mondiales, les maladies à transmission vectorielle telles que le paludisme, la dengue ou le Zika sont susceptibles de connaître des changements de prévalence, d'intensité et de répartition géographique. Cela est largement dû à la dépendance à la température à la fois des moustiques et des parasites. Étant donné que les moustiques sont des ectothermes, la plupart de leur développement et de leur physiologie sont fortement influencés par la température. De plus, en raison de la biocinétique des enzymes, la performance thermique des insectes est généralement non linéaire et décalée vers la gauche autour d'un optimum. Par conséquent, de très petites variations vers des températures plus chaudes peuvent avoir des effets dramatiques. Jusqu'à présent, la plupart des études décrivant la relation entre les moustiques, la transmission par les moustiques et la température ont examiné les différences phénotypiques dans les traits de l'histoire de vie et la transmission basée sur des expériences à court terme. Cependant, le changement climatique est un processus à long terme qui laisse aux moustiques le temps de s'adapter aux nouvelles conditions environnementales. Dans cette thèse, nous avons cherché à étudier le potentiel d'adaptabilité du moustique tigre africain, Aedes aegypti, aux températures changeantes. Dans les deux premiers chapitres de cette thèse, nous évaluons et discutons de l'influence de l'acclimatation thermique sur différentes branches du système immunitaire du moustique. Dans les trois chapitres suivants, nous utilisons une approche évolutive pour étudier l'impact de l'adaptation thermique sur plusieurs aspects de la capacité vectorielle du moustique. En élevant des moustiques pendant plusieurs générations à quatre températures différentes - 24°C, 26°C, 28°C et 30°C -, nous avons créé 12 lignées adaptées à ces températures. Dans le chapitre 3, nous évaluons l'impact de l'adaptation thermique en mesurant la réponse thermique de nos lignées en ce qui concerne leur développement larvaire, leur taille corporelle adulte et leur longévité. Dans le chapitre 4, nous évaluons leur réponse antibactérienne et leur compétence pour la dengue à différentes températures. Et dans le chapitre 5, nous mesurons la préférence thermique des lignées adaptées au froid et au chaud. Les résultats de ces expériences et leurs implications pour l'épidémiologie des maladies vectorielles dans un climat changeant sont discutés tout au long de la thèse. Dans l'ensemble, ce travail offre une compréhension plus large de l'impact du réchauffement climatique sur la biologie thermique des moustiques et souligne la nécessité de prendre en compte les changements évolutifs pour effectuer des prédictions fiables. ABSTRACT With rising global mean temperatures, mosquito-borne disease such as malaria, dengue or Zika are prone to experience shifts in prevalence, intensity, and geographical range. This is largely due to the temperature dependence of both the mosquitoes and the parasites. Since mosquitoes are ectotherm, most of their development and physiology are strongly affected by temperature. And because of the biokinetics of enzymes, the thermal performance of insects is typically non-linear and left-skewed around an optimum. Consequently, very small shifts towards warmer temperatures can have dramatic effects. So far, most studies that described the relationship between mosquitoes, mosquito-borne transmission and temperature have been looking at phenotypic differences in life-history traits and transmission based and short-term experiment. But climate change is a long-term process that gives mosquitoes time to evolve to new environmental conditions. In this thesis, we’ve sought to investigate the potential of adaptability of the African tiger mosquito, Aedes aegypti, to changing temperatures and its underpinnings. In the first two chapters of this thesis, we evaluate and discuss how thermal acclimation influences different branches of the mosquito’s immune system. In the following three chapters, we use an evolutionary approach to investigate the impact of thermal adaptation on several aspects of mosquito’s vectorial capacity. By rearing mosquitoes over several generations at four different temperatures- 24°C, 26°C, 28°C and 30°C-, we’ve created 12 temperature-adapted lines. In chapter 3, we assess the impact of evolutionary thermal adaptation by measuring the thermal response of our lines regarding their larval development and adult body size and longevity. In chapter 4, we evaluate their anti-bacterial response and competence for dengue at different temperatures. And in chapter 5, we measure the thermal preference of cold and warm-adapted lines. The results of these experiments and their implication for the epidemiology of vector-borne diseases in a changing climate are discussed throughout the thesis. Overall, this work provides a broader understanding of the impact of climate warming on the thermal biology of mosquitoes and highlights the need to consider evolutionary changes to make reliable predictions.
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    Impact of insecticide resistance on the efficacy of malaria vector control
    Le travail entomologique nécessaire à la caractérisation de l'efficacité des outils de lutte antivectorielle contre les moustiques résistants aux insecticides est l'une des plus grandes priorités de la recherche contemporaine sur le paludisme. Pourtant, les méthodes actuelles de surveillance de la résistance et d'évaluation des outils de lutte ne tiennent pas compte des paramètres les plus importants pour la transmission du paludisme. En effet, la longévité, la réussite à se gorger et la fréquence des piqûres au cours d'une vie affectent la capacité des moustiques à transmettre le paludisme, et ils devraient faire partie intégrante de l'évaluation de l'efficacité des moustiquaires imprégnées d'insecticide de longue durée (MILD). Dans cette thèse, les effets directs et retardés des MILDs couramment distribuées en Afrique ont été évalués avec des moustiques résistants en Côte d'Ivoire. Tout d’abord, nous avons quantifié l'impact d’une ou plusieurs expositions aux MILDs sur la capacité à survivre plusieurs cycles gonotrophiques et aussi les avantages pour la survie de prendre un ou plusieurs repas sanguins. Ensuite, nous avons étudié les conditions influençant le comportement des moustiques en interaction avec les MILDs, en comparant la qualité de la moustiquaire (abimée ou non), l'accès à l'hôte (direct ou indirect), le choix entre un hôte protégé ou non protégé, la distance jusqu'à l'hôte, l'effet de différents régimes larvaires et le potentiel de détection des odeurs. Dans nos études en laboratoire, les moustiques (pré-) exposés à une MILD étaient moins motivés à trouver un hôte pour se gorger qu'en l'absence d'insecticide. L'un des mécanismes impliqués est probablement l'absence de détection d'odeur pendant une courte période de temps juste après une exposition à une MILD. Néanmoins, les expériences en conditions semi-naturelles ont nuancé ces résultats et l'efficacité directe des MILDs semble être compromise par la résistance en n'offrant qu'une légère protection personnelle. Cela étant dit, les moustiques nourris de sang et survivant à une première dose sublétale d’insecticide au laboratoire n'ont pas nécessairement pris plus de repas sanguins après la première fois, soit parce qu'ils sont morts avant la fin du cycle, soit en raison d'une capacité réduite à prendre des repas sanguins plus tard dans la vie. De plus, lorsque les moustiques n’ont pu se nourrir une première fois en raison d'une MILD intacte, leur chance de se gorger de sang plus tard dans la vie fut plus faible que celle des moustiques ayant eu la possibilité de se nourrir directement à travers le filet. Mais compte tenu de la divergence des résultats concernant l'effet direct de l'insecticide sur le succès du repas sanguin entre le laboratoire et les conditions semi-naturelles, il convient d'être prudent lors de la traduction des résultats de laboratoire en normes d’évaluation de l’efficacité des MILDs. Cela est d’autant plus vrai étant donné l’impact qu’à l’environnement larvaire sur le comportement du moustique adulte. Dans l'ensemble, ce travail démontre l'efficacité des MILDs malgré la résistance aux insecticides et souligne la nécessité de trouver de nouvelles méthodes de suivi des effets sublétaux sur les moustiques afin de mieux comprendre les conséquences de la résistance sur la transmission du paludisme. Cette thèse souligne également l’intérêt de considérer l'effet de l'insecticide sur la détection des odeurs, la reconnaissance de l'hôte et la mémoire chez le vecteur du paludisme. ABSTRACT The entomological work required to characterize the effectiveness of vector control tools against insecticide-resistant mosquitoes is one of the highest priorities of contemporary malaria research. Yet, current methods for resistance monitoring and evaluation of vector control tools leave out the most important parameters for malaria transmission. Since longevity, blood feeding success and biting rate over the lifetime affect the ability of mosquitoes to transmit malaria, they should be an integral part of the evaluation of long-lasting insecticide-treated nets (LLINs) efficacy. In this thesis, the direct and delayed effects of the most widely distributed LLINs in Africa have been evaluated with resistant mosquitoes in Côte d’Ivoire. First, we quantified the impact of LLIN exposures on the capacity to survive several gonotrophic cycles and the benefices of taking one or more blood meals during the lifetime. Second, we studied several parameters influencing mosquito behavior in interaction with LLINs by comparing the condition of the mosquito net (damaged or not), access to the host (direct or indirect), choice between a protected or non-protected host, the distance from the host, different larval diets, and the ability to detect odors. In our laboratory studies, mosquitoes (pre-) exposed to a LLIN had reduced host searching and feeding activity. One of the mechanisms involved is probably the absence of odor detection by mosquitoes for a short period of time after an exposure to a LLIN. Nonetheless, semi-field experiments mitigated these results as the LLIN direct efficacy seemed to be compromised by resistance as it offered only slight personal protection. That being said, blood fed mosquitoes surviving a first sublethal dose of insecticide in the laboratory did not necessarily go through additional gonotrophic cycles, either because they died before that, or because of a lower ability to take further blood meals later in life. Besides, when mosquitoes missed a chance to feed, being blocked by an intact LLIN, their chance to take bloodmeals later in life was lower compared to mosquitoes having the opportunity to feed directly through a net upon their first attempt. However, given the nuances in the direct effect of insecticide on feeding success in laboratory and semi-field settings, caution is needed when translating the results of laboratory outputs into normative guidelines for testing the efficacy of LLINs. This is reinforced by the influence of the juvenile environment on the variability of adult mosquito behavior. Overall, this work demonstrates LLINs efficacy despite insecticide resistance and underlines the urgency of finding new standardized methods to monitor the sub-lethal effects on mosquitoes for a better understanding of the consequence of resistance on malaria transmission. It also stresses the need for a better consideration of the effect of insecticide on odor detection, host recognition and memory in the malaria vector.
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    The role of insecticides and malaria infection on the mosquito’s behaviour and the consequences for malaria transmission
    (2018)
    Thiévent, Kevin
    ;
    Les moustiquaires imprégnées d’insecticides sont un des meilleurs moyens pour contrôler la malaria. L’action répulsive et irritante des moustiquaires imprégnées offre une protection personnelle aux utilisateurs, alors que leur action toxique, en diminuant le nombre de moustiques dans la population, augmente la protection communautaire. L’efficacité des moustiquaires imprégnées peut être affectée par les expositions sous-létales, les parasites de la malaria et la résistance aux insecticides.
    Durant cette thèse, j’ai essayé de comprendre comment les insecticides et les parasites de la malaria modifient le comportement des moustiques et l’impact que cela pourrait avoir sur l’efficacité des moustiquaires imprégnées. Premièrement, j’ai évalué le rôle des expositions sous-létales aux insecticides sur le comportement de recherche d’hôtes des moustiques et j’ai testé comment les parasites de la malaria interagissent avec ces expositions sous-létales. Deuxièmement, j’ai examiné la capacité des moustiques à prendre un repas sanguin directement à travers une moustiquaire imprégnée ainsi que l’effet de ce repas sur la fécondité et la survie des moustiques. A l’aide d’une expérience évolutive, j’ai examiné si la résistance aux insecticides, la répulsion spatiale et l’irritabilité sont génétiquement corrélées chez les moustiques et j’ai testé les effets de la résistance sur l’efficacité des moustiquaires imprégnées. Quatrièmement, j’ai examiné si les parasites de la malaria, en particulier les sporozoïtes (le stade qui est infectieux pour l’homme), peuvent affecter l’action répulsive des insecticides. Finalement, j’ai examiné le rôle de l’intensité d’infection et l’activité de l’apyrase (une enzyme qui aide les moustiques à localiser le sang) sur différents comportements des moustiques qui sont sujet à être modifiés par les parasites de la malaria. Les résultats de ces cinq projets ainsi que leurs implications sont discutés en détail tout au long de cette thèse.
    Globalement, cette thèse met en avant que lors de l’évaluation de l’efficacité des moustiquaires imprégnées, il serait bénéfique de considérer que l’infection par la malaria et la résistance aux insecticides peuvent réduire leur efficacité. Pour conclure, les résultats de cette thèse vont contribuer à mieux comprendre l’impact épidémiologique réel des moustiquaires imprégnées sur la malaria., Insecticide treated bed nets (ITNs) are one of the most cost-effective techniques used for malaria control. While the repellent and irritant actions of ITNs offer personal protection, their insecticidal action contributes to community protection by lowering the number of infectious mosquitoes in the population. Despite this, the efficacy of ITNs to provide both personal and community protection may be affected by several aspects comprising sub-lethal exposure, malaria infection and insecticide resistance for example.
    In this thesis, I tried to understand how insecticides and malaria infection may alter mosquito’s behaviour in a way that may affect the efficacy of ITNs. First, I evaluate the role of sub-lethal exposures to insecticide that may follow irritancy on the mosquito’s host-seeking behaviour and how malaria infection may interact with these exposures. Second, I investigated the ability of mosquitoes to directly bite through an ITN and evaluate whether that particular blood meal may reduce their fecundity and/or life-span. Third, whether resistance, spatial repellency and contact irritancy, are genetically correlated was evaluated using an evolutionary experiment. In the same experiment, the effect of insecticide resistance on the efficacy of ITNs to repel mosquitoes was investigated. In a fourth experiment, I tested whether malaria infection, especially sporozoite infection (the malaria stage that is infectious for human), by altering mosquito’s behaviour, may affect the repellency of insecticides. Finally, I investigated the role of sporozoite load and apyrase activity (an enzyme that helps mosquitoes to locate blood) on mosquito’s behaviours that are known to be subject to manipulation by the malaria parasites. These experiments showed how the evaluation of the efficacy of ITNs can become complex when considering that mosquitoes may be resistant to insecticides or malaria infected. The implications of the results of those experiments are discussed throughout this thesis.
    Overall, this thesis highlighted that when evaluating the efficacy of ITNs, we may benefit by considering that both malaria infection and insecticide resistance may reduce the personal protection they offer. Thus, the results of this thesis will help to understand the real epidemiological impact of insecticide-based tools on malaria, particularly the impact of insecticide treated be nets.
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    Impact of environment on co-evolution between hosts and parasites
    (2016)
    Zeller, Michael,
    ;
    Beaucoup de parasites provoquent des pathologies et de la mortalité et peuvent être une source majeure de sélection sur leur hôte, en appliquant une forte pression de sélection sur l’évolution de leurs stratégies de défense. Les changements de tolérance et de résistance de l’hôte face au pathogène peuvent fortement influencer la propagation d’une maladie, et donc influencer la sélection de la virulence. Comprendre comment les conditions écologiques influencent l’histoire de vie et les mécanismes de défense de l’hôte, comment elles altèrent la dynamique d’infection et contribuent à la virulence et la transmission du parasite, et comment elles façonnent la dynamique coévolutive est essentiel pour avoir une meilleure compréhension des interactions hôte-parasite.
    Dans cette thèse, des expériences sur une seule génération et des expériences d’évolution expérimentale ont été utilisées pour explorer l’impact de l’environnement sur les interactions hôte-parasite et leur évolution. Premièrement, le rôle de la variabilité des ressources sur l’histoire de vie de l’hôte, le moustique Ae. Aegypti, a été investigué. Deuxièmement, le lien entre la croissance du parasite V. culicis et la santé de son hôte moustique a été exploré sous différentes conditions écologiques. Troisièmement, le rôle de la disponibilité des ressources sur l’évolution de la tolérance et de la résistance de l’hôte au pathogène a été exploré. Finalement, l’impact de l’environnement et des parasites sur l’évolution des traits d’histoire de vie de l’hôte a été étudié. Les expériences introduites ici ont montré que des conditions environnementales variables peuvent influencer beaucoup d’aspects centraux des interactions hôte-parasite, en particulier ceux façonnant de manière importante la dynamique évolutive. Dans cette thèse, les résultats de ces expériences sont décrits en détail et leurs implications pour la coévolution hôte-parasite sont discutées.
    Plus globalement, cette thèse souligne la complexité et la dépendance aux conditions environnementales des interactions hôte-parasite et leur évolution. En considérant les différences spatiales et temporelles des habitats naturels, les résultats présentés ici peuvent aider à conduire à une connaissance plus profonde des interactions hôte-parasite., Many parasites cause pathology and mortality and can be a major source of selection on their hosts, creating strong selection pressures on the evolution of hosts defense strategies. Changes in the host’s tolerance and resistance to pathogen can strongly influence the spread of a disease and hence influence selection on virulence. Understanding how ecological conditions influence the host’s life history and defense mechanisms, how they alter infection dynamics and contribute to the parasites virulence and transmission and how they shape the co-evolutionary dynamics is essential for gaining further insights into host-parasite interaction.
    In this thesis, single generation experiments and experimental evolution were used to explore the impact of the environment on host-parasite interaction and their evolution. Firstly, the role of resource variability on the life history of the mosquito host Ae. Aegypti was investigated. Secondly, the relationship between the growth of the parasite V. culicis and the health of its mosquito host was explored across ecological variables. The parasites growth rate and asymptotic load was estimated and compared in living and naturally dying hosts. Thirdly, theoretical predictions about the evolution of host defense against parasites were tested. In particular, the role of resource availability on the evolution of the host’s tolerance and resistance to pathogen was investigated. Finally, this thesis examines the impact of the environment and co-evolving parasites on the host’s life history evolution. The experiments introduced here show that variable environmental conditions can influence many central aspects of host-parasite interactions, ones that play important roles in shaping evolutionary dynamics. In this thesis, the results of those experiments are described in detail and their implications for host-parasite co-evolution are discussed.
    Overall, this thesis emphasizes the complexity and dependence from environmental conditions of host-parasite interaction and their evolution. When considering the spatial and temporal ecological differences of natural habitats, the results presented here may help to lead to a more profound knowledge of host-parasite interactions.
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    Ecological immunity of "Anopheles gambiae" mosquitoes
    (2016)
    Barreaux, Antoine,
    ;
    Le paludisme est une maladie infectieuse causée par des parasites protozoaires et transmise à l'homme par la piqûre de moustiques infectés. Avec plus d'un million de morts chaque année, c'est l'une des maladies infectieuses les plus mortelles au niveau mondial. Le changement climatique rend l'impact de cette maladie d'autant plus préoccupant. En effet, le réchauffement global risque d'augmenter la transmission du paludisme et de modifier les interactions entre le vecteur et le parasite. L'éco-immunologie des moustiques est un moyen de répondre à ces inquiétudes, car elle prend en compte les facteurs intrinsèques au moustique et les facteurs environnementaux qui peuvent influencer sa compétence vectorielle. En effet, cette approche d'écologie évolutive a pour but d'étudier les corrélations entre l'immunité du moustique et les autres traits d'histoire de vie essentiels à la détermination de la fitness du moustique - durée de vie, succès reproductif, taille. Pour améliorer notre compréhension de l'éco-immunologie des moustiques, nous avons décidé d'étudier la variabilité de la réponse immunitaire et l'influence des facteurs environnementaux sur la transmission du paludisme par Anopheles gambiae en laboratoire.
    Tout d'abord, nous avons étudié la variabilité de la résistance du moustique face aux parasites du paludisme, certains devenant infectés malgré la présence d'un système immunitaire fonctionnel. Nous nous sommes concentrés sur deux réponses immunitaires majeures: l'encapsulation des parasites avec de la mélanine et la production de peptides antimicrobiens qui vont tuer les parasites. La mélanisation et la réponse antimicrobienne sont coûteuses pour le moustique avec pour conséquence la réduction de la durée de vie. Nous avons également observé des corrélations génétiques négatives entre les coûts des deux réponses immunitaires et entre le coût et l'efficacité de la mélanisation. En outre, la mélanisation est une réponse qui peut être rapidement surchargée par l'augmentation de la stimulation immunitaire. L'immunité du moustique est donc conditionnée à des coûts, des limites physiologiques et un ensemble complexe de corrélations entre réponses immunitaires et coûts, qui vont déterminer son évolution et pourrait limiter la résistance au paludisme.
    Les facteurs environnementaux peuvent eux aussi influer sur la capacité vectorielle d'A.gambiae, et ce directement, en modifiant les traits d'histoires de vie des adultes, tels que la longévité ou la fécondité. Ces facteurs ont aussi un effet indirect par leur influence sur développement larvaire avec des conséquences pour l'adulte. L'interaction entre le régime alimentaire des larves et la température peut modifier la probabilité qu'un moustique infecté par le parasite du paludisme survive jusqu'à avoir des sporozoites (le stade infectieux du parasite pour l'homme) dans ses glandes salivaires. La malnutrition conduit à la diminution de la survie du parasite et du moustique. La température quant à elle, a seulement un effet sur la survie du parasite et ce selon le régime alimentaire des larves. Les basses températures favorisent la transmission du parasite mais ce seulement avec un régime alimentaire standard. La relation entre la taille du moustique et sa longévité dépend elle aussi de l'environnement des larves. La relation est inexistante à 25°C, négative quand les facteurs environnementaux ont des effets opposés sur la taille de l'adulte, et positive quand ils ont des effets synergiques sur la taille. L'écologie des larves influence la compétence vectorielle de l'adulte et sa fitness et donc par conséquent la transmission du paludisme.
    L'étude de l'éco-immunologie du moustique nous amène à développer une vision plus complexe de l'évolution de l'immunité. De plus, les facteurs environnementaux vont aussi influencer la résistance du moustique face au paludisme et la transmission de cette maladie à l'homme. Ces résultats confirment la nécessité de continuer à améliorer notre compréhension des interactions entre le vecteur et le parasite pour développer des programmes de lutte vectorielle plus performants., Malaria is a vector borne disease caused by protozoan parasites and transmitted to humans by mosquitoes. It is one of the most deadly infectious diseases in the world, with more than one million deaths each year. Malaria is even more worrying in the context of climate change, as global warming is predicted to increase the transmission to humans and to influence vector-parasite interactions. To answer these concerns, a better understanding of the ecological immunity of mosquitoes is needed, as it takes into account the intrinsic and environmental factors that may affect the mosquito vector competence. This evolutionary ecology approach relies on the correlations between the immune responses and other life history traits key to the fitness of the mosquito - eg. longevity, reproductive success, size. To improve our knowledge of the ecological immunity of mosquitoes, we decided to study the variability in immune responses and the influence of environmental factors on malaria transmission by Anopheles gambiae mosquitoes in the laboratory.
    We first investigated the variability in the resistance to malaria parasites, as some mosquitoes become infectious and transmit the parasite, despite an efficient immune system. We focused on two major immune effectors the encapsulation of parasites with melanin and their lysis by antimicrobial peptides. Both the melanisation response and the antimicrobial response were physiologically costly in A. gambiae, with a reduction of the lifespan after an immune challenge. Besides, we found also negative genetic correlations between the costs of the two immune responses and between the cost and the efficacy of the melanisation response. In addition, the melanisation response could be overloaded by an increasing immune challenge, with an unequal repartition of the melanisation effort. Mosquito immunity is made of costs, physiological limits and complex interactions between benefits and costs that will determine the evolution of immunity and the resistance to malaria parasites.
    Environmental factors also may influence the vector competence of mosquitoes, as there is a direct effect on adult traits - eg. longevity, reproductive success. There is also an indirect effect because of the influence on the larval development with consequences on adult traits. The interaction between the larval diet and the temperature may influence the probability that mosquitoes infected with the malaria parasite survived up to harbour sporozoites (the infectious stage of the parasite) in their salivary glands. Undernourishment leads to a lower parasite and mosquito survival. Temperature on the other hand, had just an effect on parasite survival in interaction with the larval diet, as a low temperature was in favour of malaria transmission with a standard diet. The association between mosquito size and longevity was also dependent on environmental factors during larval development. The relationship was null at 25°c, it was negative when the environmental factors had opposed effects on size, and positive when they had synergic effects. The larval ecology influences the vector competence and as a consequence malaria transmission.
    The ecological immunity of mosquitoes may lead to a more complex vision of the evolution of immunity. Besides, environmental factors will also influence the resistance of mosquitoes to malaria parasites and malaria transmission. These results confirm the importance of improving further our understanding of host-parasite interactions for efficient vector control programs.
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    Evolutionary aspects of Anopheles-Plasmodium interactions
    (: Springer, 2013)
    Lambrechts, Louis
    ;
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