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Impact of insecticide resistance on the efficacy of malaria vector control
Auteur(s)
Editeur(s)
Date de parution
2020
Nombre de page
191
Mots-clés
Résumé
Le travail entomologique nécessaire à la caractérisation de l'efficacité des outils de lutte
antivectorielle contre les moustiques résistants aux insecticides est l'une des plus grandes priorités de
la recherche contemporaine sur le paludisme. Pourtant, les méthodes actuelles de surveillance de la
résistance et d'évaluation des outils de lutte ne tiennent pas compte des paramètres les plus
importants pour la transmission du paludisme. En effet, la longévité, la réussite à se gorger et la
fréquence des piqûres au cours d'une vie affectent la capacité des moustiques à transmettre le
paludisme, et ils devraient faire partie intégrante de l'évaluation de l'efficacité des moustiquaires
imprégnées d'insecticide de longue durée (MILD).
Dans cette thèse, les effets directs et retardés des MILDs couramment distribuées en Afrique ont été
évalués avec des moustiques résistants en Côte d'Ivoire. Tout d’abord, nous avons quantifié l'impact
d’une ou plusieurs expositions aux MILDs sur la capacité à survivre plusieurs cycles gonotrophiques et
aussi les avantages pour la survie de prendre un ou plusieurs repas sanguins. Ensuite, nous avons
étudié les conditions influençant le comportement des moustiques en interaction avec les MILDs, en
comparant la qualité de la moustiquaire (abimée ou non), l'accès à l'hôte (direct ou indirect), le choix
entre un hôte protégé ou non protégé, la distance jusqu'à l'hôte, l'effet de différents régimes larvaires
et le potentiel de détection des odeurs.
Dans nos études en laboratoire, les moustiques (pré-) exposés à une MILD étaient moins motivés à
trouver un hôte pour se gorger qu'en l'absence d'insecticide. L'un des mécanismes impliqués est
probablement l'absence de détection d'odeur pendant une courte période de temps juste après une
exposition à une MILD. Néanmoins, les expériences en conditions semi-naturelles ont nuancé ces
résultats et l'efficacité directe des MILDs semble être compromise par la résistance en n'offrant qu'une
légère protection personnelle. Cela étant dit, les moustiques nourris de sang et survivant à une
première dose sublétale d’insecticide au laboratoire n'ont pas nécessairement pris plus de repas
sanguins après la première fois, soit parce qu'ils sont morts avant la fin du cycle, soit en raison d'une
capacité réduite à prendre des repas sanguins plus tard dans la vie. De plus, lorsque les moustiques
n’ont pu se nourrir une première fois en raison d'une MILD intacte, leur chance de se gorger de sang
plus tard dans la vie fut plus faible que celle des moustiques ayant eu la possibilité de se nourrir
directement à travers le filet. Mais compte tenu de la divergence des résultats concernant l'effet direct
de l'insecticide sur le succès du repas sanguin entre le laboratoire et les conditions semi-naturelles, il
convient d'être prudent lors de la traduction des résultats de laboratoire en normes d’évaluation de
l’efficacité des MILDs. Cela est d’autant plus vrai étant donné l’impact qu’à l’environnement larvaire
sur le comportement du moustique adulte.
Dans l'ensemble, ce travail démontre l'efficacité des MILDs malgré la résistance aux insecticides et
souligne la nécessité de trouver de nouvelles méthodes de suivi des effets sublétaux sur les
moustiques afin de mieux comprendre les conséquences de la résistance sur la transmission du
paludisme. Cette thèse souligne également l’intérêt de considérer l'effet de l'insecticide sur la
détection des odeurs, la reconnaissance de l'hôte et la mémoire chez le vecteur du paludisme.
ABSTRACT
The entomological work required to characterize the effectiveness of vector control tools against
insecticide-resistant mosquitoes is one of the highest priorities of contemporary malaria research. Yet,
current methods for resistance monitoring and evaluation of vector control tools leave out the most
important parameters for malaria transmission. Since longevity, blood feeding success and biting rate
over the lifetime affect the ability of mosquitoes to transmit malaria, they should be an integral part
of the evaluation of long-lasting insecticide-treated nets (LLINs) efficacy.
In this thesis, the direct and delayed effects of the most widely distributed LLINs in Africa have been
evaluated with resistant mosquitoes in Côte d’Ivoire. First, we quantified the impact of LLIN exposures
on the capacity to survive several gonotrophic cycles and the benefices of taking one or more blood
meals during the lifetime. Second, we studied several parameters influencing mosquito behavior in
interaction with LLINs by comparing the condition of the mosquito net (damaged or not), access to
the host (direct or indirect), choice between a protected or non-protected host, the distance from the
host, different larval diets, and the ability to detect odors.
In our laboratory studies, mosquitoes (pre-) exposed to a LLIN had reduced host searching and feeding
activity. One of the mechanisms involved is probably the absence of odor detection by mosquitoes for
a short period of time after an exposure to a LLIN. Nonetheless, semi-field experiments mitigated
these results as the LLIN direct efficacy seemed to be compromised by resistance as it offered only
slight personal protection. That being said, blood fed mosquitoes surviving a first sublethal dose of
insecticide in the laboratory did not necessarily go through additional gonotrophic cycles, either
because they died before that, or because of a lower ability to take further blood meals later in life.
Besides, when mosquitoes missed a chance to feed, being blocked by an intact LLIN, their chance to
take bloodmeals later in life was lower compared to mosquitoes having the opportunity to feed
directly through a net upon their first attempt. However, given the nuances in the direct effect of
insecticide on feeding success in laboratory and semi-field settings, caution is needed when translating
the results of laboratory outputs into normative guidelines for testing the efficacy of LLINs. This is
reinforced by the influence of the juvenile environment on the variability of adult mosquito behavior.
Overall, this work demonstrates LLINs efficacy despite insecticide resistance and underlines the
urgency of finding new standardized methods to monitor the sub-lethal effects on mosquitoes for a
better understanding of the consequence of resistance on malaria transmission. It also stresses the
need for a better consideration of the effect of insecticide on odor detection, host recognition and
memory in the malaria vector.
antivectorielle contre les moustiques résistants aux insecticides est l'une des plus grandes priorités de
la recherche contemporaine sur le paludisme. Pourtant, les méthodes actuelles de surveillance de la
résistance et d'évaluation des outils de lutte ne tiennent pas compte des paramètres les plus
importants pour la transmission du paludisme. En effet, la longévité, la réussite à se gorger et la
fréquence des piqûres au cours d'une vie affectent la capacité des moustiques à transmettre le
paludisme, et ils devraient faire partie intégrante de l'évaluation de l'efficacité des moustiquaires
imprégnées d'insecticide de longue durée (MILD).
Dans cette thèse, les effets directs et retardés des MILDs couramment distribuées en Afrique ont été
évalués avec des moustiques résistants en Côte d'Ivoire. Tout d’abord, nous avons quantifié l'impact
d’une ou plusieurs expositions aux MILDs sur la capacité à survivre plusieurs cycles gonotrophiques et
aussi les avantages pour la survie de prendre un ou plusieurs repas sanguins. Ensuite, nous avons
étudié les conditions influençant le comportement des moustiques en interaction avec les MILDs, en
comparant la qualité de la moustiquaire (abimée ou non), l'accès à l'hôte (direct ou indirect), le choix
entre un hôte protégé ou non protégé, la distance jusqu'à l'hôte, l'effet de différents régimes larvaires
et le potentiel de détection des odeurs.
Dans nos études en laboratoire, les moustiques (pré-) exposés à une MILD étaient moins motivés à
trouver un hôte pour se gorger qu'en l'absence d'insecticide. L'un des mécanismes impliqués est
probablement l'absence de détection d'odeur pendant une courte période de temps juste après une
exposition à une MILD. Néanmoins, les expériences en conditions semi-naturelles ont nuancé ces
résultats et l'efficacité directe des MILDs semble être compromise par la résistance en n'offrant qu'une
légère protection personnelle. Cela étant dit, les moustiques nourris de sang et survivant à une
première dose sublétale d’insecticide au laboratoire n'ont pas nécessairement pris plus de repas
sanguins après la première fois, soit parce qu'ils sont morts avant la fin du cycle, soit en raison d'une
capacité réduite à prendre des repas sanguins plus tard dans la vie. De plus, lorsque les moustiques
n’ont pu se nourrir une première fois en raison d'une MILD intacte, leur chance de se gorger de sang
plus tard dans la vie fut plus faible que celle des moustiques ayant eu la possibilité de se nourrir
directement à travers le filet. Mais compte tenu de la divergence des résultats concernant l'effet direct
de l'insecticide sur le succès du repas sanguin entre le laboratoire et les conditions semi-naturelles, il
convient d'être prudent lors de la traduction des résultats de laboratoire en normes d’évaluation de
l’efficacité des MILDs. Cela est d’autant plus vrai étant donné l’impact qu’à l’environnement larvaire
sur le comportement du moustique adulte.
Dans l'ensemble, ce travail démontre l'efficacité des MILDs malgré la résistance aux insecticides et
souligne la nécessité de trouver de nouvelles méthodes de suivi des effets sublétaux sur les
moustiques afin de mieux comprendre les conséquences de la résistance sur la transmission du
paludisme. Cette thèse souligne également l’intérêt de considérer l'effet de l'insecticide sur la
détection des odeurs, la reconnaissance de l'hôte et la mémoire chez le vecteur du paludisme.
ABSTRACT
The entomological work required to characterize the effectiveness of vector control tools against
insecticide-resistant mosquitoes is one of the highest priorities of contemporary malaria research. Yet,
current methods for resistance monitoring and evaluation of vector control tools leave out the most
important parameters for malaria transmission. Since longevity, blood feeding success and biting rate
over the lifetime affect the ability of mosquitoes to transmit malaria, they should be an integral part
of the evaluation of long-lasting insecticide-treated nets (LLINs) efficacy.
In this thesis, the direct and delayed effects of the most widely distributed LLINs in Africa have been
evaluated with resistant mosquitoes in Côte d’Ivoire. First, we quantified the impact of LLIN exposures
on the capacity to survive several gonotrophic cycles and the benefices of taking one or more blood
meals during the lifetime. Second, we studied several parameters influencing mosquito behavior in
interaction with LLINs by comparing the condition of the mosquito net (damaged or not), access to
the host (direct or indirect), choice between a protected or non-protected host, the distance from the
host, different larval diets, and the ability to detect odors.
In our laboratory studies, mosquitoes (pre-) exposed to a LLIN had reduced host searching and feeding
activity. One of the mechanisms involved is probably the absence of odor detection by mosquitoes for
a short period of time after an exposure to a LLIN. Nonetheless, semi-field experiments mitigated
these results as the LLIN direct efficacy seemed to be compromised by resistance as it offered only
slight personal protection. That being said, blood fed mosquitoes surviving a first sublethal dose of
insecticide in the laboratory did not necessarily go through additional gonotrophic cycles, either
because they died before that, or because of a lower ability to take further blood meals later in life.
Besides, when mosquitoes missed a chance to feed, being blocked by an intact LLIN, their chance to
take bloodmeals later in life was lower compared to mosquitoes having the opportunity to feed
directly through a net upon their first attempt. However, given the nuances in the direct effect of
insecticide on feeding success in laboratory and semi-field settings, caution is needed when translating
the results of laboratory outputs into normative guidelines for testing the efficacy of LLINs. This is
reinforced by the influence of the juvenile environment on the variability of adult mosquito behavior.
Overall, this work demonstrates LLINs efficacy despite insecticide resistance and underlines the
urgency of finding new standardized methods to monitor the sub-lethal effects on mosquitoes for a
better understanding of the consequence of resistance on malaria transmission. It also stresses the
need for a better consideration of the effect of insecticide on odor detection, host recognition and
memory in the malaria vector.
Notes
Dissertation committee:
Prof. Jacob Koella, thesis director, University of Neuchâtel, Switzerland
Prof. Matthew Thomas, thesis co-director & reporter, Pennsylvania State University, USA
Dr. Sarah Moore, reporter, Tropical Institute in Public Health, Switzerland & Tanzania
Prof. Daniel Croll, reporter, University of Neuchâtel, Switzerland
Defense date: 15 of July 2020
No de thèse : 2848
Prof. Jacob Koella, thesis director, University of Neuchâtel, Switzerland
Prof. Matthew Thomas, thesis co-director & reporter, Pennsylvania State University, USA
Dr. Sarah Moore, reporter, Tropical Institute in Public Health, Switzerland & Tanzania
Prof. Daniel Croll, reporter, University of Neuchâtel, Switzerland
Defense date: 15 of July 2020
No de thèse : 2848
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Type de publication
doctoral thesis
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