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Emery, Yasmin
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Emery, Yasmin
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- PublicationRestriction temporaireHow ecology shapes brain and behaviour in wrassesLes animaux doivent continuellement interagir avec leur environnement, ajustant leurs comportements en réponse aux pressions écologiques. Au coeur de cette capacité d’adaptation réside la cognition - définie comme l’aptitude d’un animal à acquérir et traiter de l’information ainsi qu’à agir en fonction de celle-ci -, laquelle régit les interactions entre les organismes et leur environnement. La cognition est profondément ancrée dans le cerveau, et dévoiler les relations complexes entre les facteurs écologiques, la cognition et les paramètres cérébraux demeure une quête fondamentale en biologie. Traditionnellement, les études portant sur ces relations s’appuient sur un cadre comparatif. Récemment, cependant, cette approche a été critiquée en raison des différences dans la composition du cerveau selon les espèces et des rôles nuancés que jouent des composants cérébraux spécifiques dans la cognition. Par exemple, des paramètres tels que le nombre de neurones ou les ratios non-neurones / neurones qui pourraient expliquer les capacités cognitives ne sont pas reflétés uniquement par la taille du cerveau et ne peuvent pas être déduits en fonction de la taille du cerveau d’une espèce à l’autre. Pour résoudre ces complexités, une approche « bottom-up » a été proposée, se concentrant sur la variation individuelle au sein des espèces et utilisant des tâches cognitives en concordance avec l’écologie unique de l’espèce. Cette approche fournit des informations complémentaires sur la manière dont les pressions écologiques, les capacités cognitives et la composition cérébrale interagissent, offrant ainsi une compréhension plus complète de ces dynamiques. Dans cette optique, cette thèse explore différentes facettes de la relation entre l’écologie, la cognition et les complexités cérébrales chez les poissons labres. Plus précisément, il se concentre sur le labre nettoyeur Labroides dimidiatus, une espèce connue pour s'engager dans des interactions de nettoyage mutualistes et qui présente des variations de comportement et de morphologie cérébrale au sein de populations basées sur des écologies différentes. Cependant, comme la complexité de l'habitat et les densités interspécifiques et intraspécifiques varient chez les labres nettoyeurs, il est difficile de démêler les effets relatifs de chaque facteur sur la morphologie cérébrale ou le comportement. Pour répondre à ce problème, j'examine dans le premier chapitre comment les facteurs sociaux et environnementaux influencent la morphologie cérébrale chez le poisson des récifs coralliens Coris batuensis, une espèce de labre dont les densités de population inter- et intraspécifiques et l'habitat ne sont pas interdépendants, permettant une évaluation plus claire de l'impact écologique sur la morphologie cérébrale entre les sous-groupes d'une population, tout en fournissant également un aperçu des facteurs qui influencent la variation cérébrale chez les poissons nettoyeurs. J'ai constaté que les individus issus de sous-groupes à plus forte densité de population présentaient une taille globale de cerveau plus grande, due à un élargissement de toutes les principales régions du cerveau, tandis que la taille du cerveau ne montrait aucune corrélation avec la densité de population interspécifique ou la complexité de l'habitat. Ces résultats soutiennent une version élargie de l'hypothèse du cerveau social, mettant l'accent sur les exigences cognitives des interactions intraspécifiques et l'importance des adaptations du cerveau entier aux défis sociaux. Dans le chapitre II, je me suis concentrée sur les labres nettoyeurs pour étudier les mécanismes neuronaux à plus petite échelle qui sous-tendent la composition cérébrale et la cognition. Ce chapitre a examiné les relations allométriques entre la masse corporelle, la masse cérébrale et le nombre de cellules neuronales et non neuronales dans les régions du cerveau. Les objectifs étaient triples : clarifier la composition cellulaire et les configurations allométriques dans les cerveaux de labres nettoyeurs et les comparer avec d'autres espèces, évaluer si des traits neuronaux spécifiques expliquent leurs capacités cognitives avancées malgré une taille de cerveau moyenne pour un poisson, et analyser si la taille du cerveau ou de la région crérébrale et le nombre de cellules varient en fonction des pressions écologiques. Une découverte clé était un rapport non-neurone/neurone remarquablement faible dans le cerveau antérieur, une caractéristique qui peut être liée à la fonction cognitive. De plus, les individus issus de densités de population élevées présentaient des densités neuronales plus élevées dans le cerveau antérieur que ceux provenant de zones à faible densité de population, malgré l'absence de différences dans la masse globale du cerveau ou du cerveau antérieur. Ces résultats soulignent la prédominance potentielle de la composition neuronale par rapport à la taille du cerveau dans la compréhension des performances cognitives et de l’adaptation écologique. Enfin, au chapitre III, j'intègre le comportement dans l'analyse, en examinant en quoi l’écologie se rapporte au comportement et à l'activité neuronale chez les labres nettoyeurs. Bien que le contexte écologique ne permette pas de prédire la performance dans une tâche de gestion de la réputation, les schémas d'activité neuronale variaient en fonction de la performance. Une activité accrue du télencéphale correspondait à des performances plus élevées, tandis que le mésencéphale présentait des schémas d'activité opposés, soulignant l'importance d'examiner l'activité neuronale car elle peut révéler des mécanismes qui ne sont pas visibles par l’observation de la morphologie seule. En outre, le lien entre activité et performance s'étendait au-delà des régions cérébrales traditionnellement associées aux fonctions cognitives « supérieures », soulignant l'importance d'étudier l'activité dans l'ensemble du cerveau. Pris ensemble, ces résultats révèlent une relation complexe et non linéaire entre l’écologie, les composants neuronaux et la cognition. Même si le lien entre les pressions écologiques et la complexité cérébrale est constant, ses manifestations varient, remettant en question les hypothèses simplistes. Ce travail souligne l’importance d’adopter un cadre plus large - examinant l’interaction dynamique entre les facteurs écologiques, la cognition et les paramètres cérébraux - pour mieux comprendre les vecteurs multiformes de la cognition. ABSTRACT Animals must continuously interact with their environment, adjusting their behaviours in response to ecological pressures. At the core of this adaptive ability is cognition—defined as an animal’s capacity to acquire, process, and act on information—which mediates interactions between organisms and their surroundings. Cognition is ultimately rooted in the brain, and uncovering the intricate relationships between ecological factors, cognition, and brain metrics remains a fundamental pursuit in biology. Traditionally, studies investigating these relationships have relied on a comparative framework. Recently, however, this approach has faced criticism due to differences in brain composition across species and the nuanced roles that specific brain components play in cognition. For example, metrics like neuron numbers or non-neuron-to-neuron ratios that could explain cognitive abilities are not captured by brain size alone and cannot be inferred based on brain size between species. To address these complexities, a “bottom-up” approach has been proposed, focusing on individual variation within species and using cognitive tasks to align with the species’ unique ecology. This approach provides complementary insights into how ecological pressures, cognitive abilities, and brain composition interact, offering a more complete understanding of these dynamics. With that in mind, this thesis explores different facets of the relationship between ecology, cognition and brain complexities in wrasse fish. Specifically, it focuses on the cleaner wrasse Labroides dimidiatus, a species known for engaging in mutualistic cleaning interactions and which exhibit variation in both behaviour and brain morphology within populations based on differing ecologies. However, because habitat complexity, interspecific, and intraspecific densities covary in cleaner wrasses, it is challenging to disentangle the relative effects of each factor on brain morphology or behaviour. To address this, in the first chapter, I examine how social and environmental factors influence brain morphology in the coral reef fish Coris batuensis, a wrasse species whose inter- and intraspecific densities and habitat are not interdependent, allowing for a clearer assessment of how ecological factors impact brain morphology between demes of a population while also providing insights into what factors influencing brain variation in cleaners. I found that individuals from higher population density demes showed larger overall brain sizes, driven by enlargement across all major brain regions, while brain size showed no correlation with interspecific population density or habitat complexity. These findings support an expanded version of the social brain hypothesis, emphasizing the cognitive demands of intraspecific interactions and the significance of whole-brain adaptations to social challenges. In Chapter II, I shifted focus to cleaner wrasses to investigate the finer-scale neural mechanisms underlying brain composition and cognition. This chapter examined the allometric relationships between body mass, brain mass, and the numbers of neuronal and non-neuronal cells across brain regions. The goals were threefold: to clarify cellular composition and allometric patterns in cleaner wrasse brains and compare them with other species, to explore whether specific neural traits explain their advanced cognitive abilities despite average brain size for a fish, and to assess whether brain or region sizes and cell numbers vary with ecological pressures. A key finding was a remarkably low non-neuronto-neuron ratio in the forebrain, a feature that may be linked to cognitive function. Additionally, individuals from high population densities exhibited higher neuronal densities in the forebrain compared to those from low-density areas, despite no differences in overall brain or forebrain mass. These results underscore the potential importance of neural composition over brain size in understanding cognitive performance and ecological adaptation. Finally, in Chapter III, I integrate behaviour into the analysis, examining how ecology relates to behaviour and neural activity in cleaner wrasses. While ecological context did not predict performance in a reputation management task, neural activity patterns varied with performance. Increased telencephalon activity corresponded with higher performance, while the mesencephalon showed opposing activity patterns, emphasizing the importance of examining neural activity as it may reveal mechanisms that are not apparent through morphology alone. Furthermore, the link between activity and performance extended beyond brain regions traditionally associated with 'higher' cognitive functions, emphasizing the importance of investigating activity across the entire brain. Taken together, these findings reveal a complex and non-linear relationship between ecology, neural components, and cognition. While the link between ecological pressures and brain complexity is consistent, its manifestations vary, challenging simplistic assumptions. This work underscores the importance of adopting a broader framework—one that examines the dynamic interplay among ecological factors, cognition, and brain metrics—to better understand the multifaceted drivers of cognition.
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- PublicationAccès libreConfigural learning by cleaner fish in a complex biological market task(2021)
; - PublicationAccès libreBrain morphology predicts social intelligence in wild cleaner fish(2020)
; ; - PublicationAccès libreJuvenile cleaner fish can socially learn the consequences of cheating(2020)
; Social learning is often proposed as an important driver of the evolution of human cooperation. In this view, cooperation in other species might be restricted because it mostly relies on individually learned or innate behaviours. Here, we show that juvenile cleaner fish (Labroides dimidiatus) can learn socially about cheating consequences in an experimental paradigm that mimics cleaners’ cooperative interactions with client fish. Juvenile cleaners that had observed adults interacting with model clients learned to (1) behave more cooperatively after observing clients fleeing in response to cheating; (2) prefer clients that were tolerant to cheating; but (3) did not copy adults’ arbitrary feeding preferences. These results confirm that social learning can play an active role in the development of cooperative strategies in a non-human animal. They further show that negative responses to cheating can potentially shape the reputation of cheated individuals, influencing cooperation dynamics in interaction networks.