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Unveiling the biogeography of terrestrial protists through microscopy, metabarcoding, and species distribution modelling : from testate amoebae as model organisms to community patterns
Maison d'édition
Neuchâtel : Université de Neuchâtel
Date de parution
2024
Nombre de page
231
Mots-clés
- Apodera vas
- Açores
- bêta-diversité
- changement climatique
- biogéographie de la conservation
- métabarcoding de l’ADN
- gradients d’altitude
- protistes
- Hyalosphenia papilio
- disharmonie insulaire
- biogéographie microbienne
- dynamique spatio-temporelle
- modélisation de la distribution des espèces
- amibes à thèque
- Azores
- beta diversity
- climate change
- conservation biogeography
- DNA metabarcoding
- elevation gradients
- free-living protists
- island disharmony
- microbial biogeography
- soil biodiversity
- spatio-temporal dynamics
- species distribution modelling (SDM)
- testate amoebae
Apodera vas
Açores
bêta-diversité
changement climatique...
biogéographie de la c...
métabarcoding de l’AD...
gradients d’altitude
protistes
Hyalosphenia papilio
disharmonie insulaire...
biogéographie microbi...
dynamique spatio-temp...
modélisation de la di...
amibes à thèque
Azores
beta diversity
climate change
conservation biogeogr...
DNA metabarcoding
elevation gradients
free-living protists
island disharmony
microbial biogeograph...
soil biodiversity
spatio-temporal dynam...
species distribution ...
testate amoebae
Résumé
Ma thèse de doctorat porte sur la biogéographie et l'écologie des protistes terrestres libres en
tant que communauté et des amibes à thèque de l’ordre des arcellinides (Amoebozoa:
Arcellinida) en tant qu’organismes modèles. Mes recherches s’articulent autour de deux
objectifs principaux: (1) le développement d'une stratégie d'échantillonnage pour étudier, à
l’aide du métabarcoding de l’ADN environnemental, l’ensemble de la communauté des
protistes du sol le long de gradients d'altitude en tenant compte de leur dynamique spatiotemporelle,
et (2) le développement de modèles de distribution d’espèces d’amibes à thèque
pour évaluer si les prédictions de distribution à l’échelle globale corroborent l'hypothèse selon
laquelle les micro-organismes ont une distribution géographique restreinte. De plus, ces
modèles prédictifs visent également à étudier la capacités et les limitations de distribution des
amibes à thèque à atteindre des écosystèmes insulaires isolés, et à évaluer leurs risques
d'extinction en réponse aux futurs changements climatiques.
Dans la première étude, mes recherches ont porté sur la dynamique spatio-temporelle de
l’ensemble de la communauté des protistes du sol le long de multiples gradients d’altitude
dans les Alpes suisses et la Sierra Nevada espagnole. L’objectif était de déterminer, à l’aide
du métabarcoding de l’ADN environnemental, si la dynamique temporelle des communautés
de protistes du sol pourrait introduire des biais dans l’études de leur biodiversité lorsque
plusieurs gradients d’altitude échantillonnés à travers différentes saisons, habitats, régions ou
latitudes sont comparés. Mes analyses ont révélé que la bêta-diversité des communautés de
protistes du sol est principalement influencée par l’hétérogénéité spatiale plutôt que par le
turnover temporel. Ainsi, les résultats indiquent que, dans les climats tempérés, un seul
échantillonnage le long d’un gradient d'altitude n'introduit pas de biais dû aux différences
phénologiques entre les saisons. Par conséquent, la bêta-diversité entre plusieurs gradients
et plusieurs régions peut être comparée de manière fiable, même si l'échantillonnage n'est
pas simultané.
Mon deuxième projet a permis d’étudier la distribution et le potentiel de dispersion à longue
distance de l'amibe à thèque Apodera vas (Certes) Loeblich & Tappan à l'aide d'un modèle de
distribution d’espèce à l’échelle mondiale et basé sur la niche climatique. Les résultats ont
révélé de surprenantes divergences entre le potentiel de dispersion à longue distance
latitudinale et longitudinale. En effet, alors que le modèle indique de nombreuses zones
propices à A. vas dans l’hémisphère nord, le potentiel de distribution interhémisphérique du
taxon semble limité, contrairement au potentiel de dispersion longitudinale par le vent ou par
les oiseaux qui a été confirmé, notamment dans les îles péri-antarctiques. En outre, en
extrapolant le modèle aux climats passés et futurs, j'ai évalué les expansions et contractions
des zones propices à A. vas au fil du temps. Jusqu’à la fin du 21ème siècle, les prévisions
annoncent une forte réduction des zones propices à ce taxon sur tous les continents en raison
du changement climatique. Apodera vas étant un complexe d’espèces cryptiques, mes
résultats mettent en évidence d’importants risques d'extinctions régionaux et souligne la
nécessité de stratégies de conservation ciblées qui incluent les protistes du sol.
J'ai utilisé la même approche de modélisation dans le cadre de la troisième étude pour
déterminer les aires propices à l'amibe à thèque Hyalosphenia papilio Leidy à l’échelle globale
et étudier les raisons de son absence dans l'archipel des Açores (Portugal) malgré la présence
de vastes tourbières à sphaignes. Comme pour A. vas, le modèle de distribution de H. papilio
suggère une absence de potentiel de distribution interhémisphérique, mais confirme qu'une
dispersion sur de courtes distances est possible. Alors que plusieurs espèces de la même
taille que H. papilio ont été trouvées dans des échantillons de sphaigne des Açores, H. papilo
ainsi que d'autres espèces mixotrophes étaient absentes, et ceci malgré un climat favorable
et la présence d'un habitat approprié. Ce cas de disharmonie insulaire est probablement dû
davantage au développement récent des tourbières à sphaignes déclenché par des
changements hydrologiques liés au déboisement qu'à une limitation de la dispersion.
Pour conclure, en évaluant la robustesse des méthodes d'échantillonnage le long des
gradients d'altitude, mon étude a mis en évidence que, dans les régions tempérées, un effort
d'échantillonnage réduit (c'est-à-dire une fois par an au lieu d'un échantillonnage répété) ne
fausserait pas la comparaison de la bêta-diversité dans le cadre d’études à large échelle. En
utilisant la modélisation et les amibes à thèque comme organismes modèles, mes deux autres
chapitres de thèse approfondissent les connaissances sur les potentiels mécanismes de
dispersion, les filtres environnementaux et l’héritage de l’impact humain passé qui régissent
la biogéographie des protistes du sol et soulignent qu'en effet, au moins certains microorganismes
ont une biogéographie. De plus, la modélisation permet non seulement d'orienter
les études futures, mais met également en exergue les menac es climatiques importantes qui
pèsent sur la diversité microbienne. Par conséquent, mes résultats soutiennent l'idée que, à
l'instar des plantes et des animaux, les protistes du sol sont fortement structurés dans l'espace
à la fois à l'échelle régionale (le long des gradients d'altitude) et à l'échelle mondiale. En outre,
ces motifs de distribution peuvent être observés à différents niveaux taxonomiques . En
définitive, ma thèse met en lumière l’utilité de combiner différentes approches
méthodologiques et différents niveaux taxonomiques pour étudier la biogéographie de
protistes du sol. Elle souligne également le besoin urgent de combler les lacunes
taxonomiques (‘Linnean shortfall’) et de distribution (‘Wallacean shortfall’) des protistes du sol.
Finalement, mon travail illustre l'importance de la collaboration entre les chercheurs et
chercheuses en protistologie, en modélisation et en conservation afin d'élaborer des mesures
de conservation concrètes pour ces communautés microbiennes vitales et les écosystèmes
qu'elles habitent.
ABSTRACT
My PhD thesis delves into the biogeography and ecology of terrestrial free-living protists, as a
community, and on arcellinid testate amoebae (Amoebozoa: Arcellinida) as model organisms.
My research is centred on two principal objectives:(1) the development of a metabarcodingbased
sampling strategy to study spatio-temporal dynamics of soil protist communities across
elevation gradients, and (2) the development of global-scale testate amoebae species
distribution models to evaluate if these models corroborate the hypothesis that
microorganisms possess restricted geographical distributions. These predictions further aim
to investigate the dispersal capabilities and limitations of testate amoebae to reach isolated
island ecosystems and to assess their extinction risks in response to future climate change.
In the first study, my research investigated the spatio-temporal dynamics of the entire soil
protist community along multiple elevation gradients in the Swiss Alps and Spanish Sierra
Nevada using environmental DNA metabarcoding. The aim was to determine if temporal
dynamics in soil protist communities could introduce biases in biodiversity studies when
multiple elevation gradients sampled across different seasons, habitats, regions, or latitudes
are compared. My analyses revealed that soil protist community beta-diversity is primarily
influenced by spatial heterogeneity rather than temporal turnover. Thus, the results indicate
that conducting a single sampling across an elevation gradient in temperate climates does not
introduce biases due to phenological differences between seasons. Consequently, beta
diversity patterns can be reliably compared between gradients and regions, even if the
sampling is not simultaneous.
My second project allowed to investigate the distribution and long-distance dispersal (LDD)
potential of the testate amoeba Apodera vas (Certes) Loeblich & Tappan using a global climate
niche modelling approach. The results revealed intriguing discrepancies between latitudinal
and longitudinal LDD for A. vas, with no evidence of interhemispheric LDD, whereas
longitudinal LDD, either by wind or by birds, was confirmed, notably in peri-Antarctic islands.
Furthermore, by extrapolating the model to past and future climates, I assessed range
expansions and contractions over time. Until the end of the 21st century, the predictions
forecast a strong reduction in climate suitability for this taxon on all continents due to future
climate change. Apodera vas being a complex of cryptic species, this underscores significant
risks of regional extinctions and emphasizes the need for targeted conservation strategies that
include soil protists.
I employed the same modelling approach in the third project and investigated the global
climate niche suitability of the testate amoeba Hyalosphenia papilio Leidy and the reasons for
its absence in the Azores archipelago (Portugal), despite the presence of extensive
Sphagnum-dominated peatlands. Similar to A. vas, the model suggested a lack of
interhemispheric LDD for H. papilio but confirmed that short distance dispersal is likely. While
several species of the same size range of H. papilio were found in Sphagnum samples from
the Azores, H. papilo was absent as well as other mixotrophic species, despite favourable
climatic and the presence of the appropriate habitat. This case of island disharmony may be
due more to the recent development of Sphagnum peatlands triggered by hydrological
changes due to forest clearance than to dispersal limitation.
To conclude, by assessing the robustness of the sampling design along elevation gradients,
my study highlighted that, in temperate regions, reduced sampling effort (i.e., once per year
versus repeated sampling) would not bias beta diversity comparison of large-scale studies. By
using species distribution modelling and testate amoebae as model organisms, my two other
studies provide insights into the potential dispersal mechanisms, environmental filtering and
legacy of past human impact governing the biogeography of soil protists and emphasize that
at least some microorganisms do have a biogeography. Additionally, species distribution
modelling not only has the potential to guide future studies but also highlights the significant
climate threats to microbial diversity. Overall, my results support the notion that soil protist
diversity is strongly structured spatially at both regional (along elevation gradients) and global
scales, akin to plants and animals. Furthermore, these distribution patterns can be observed
at different taxonomic levels (i.e., single testate amoeba taxa vs. entire soil protist community).
Consequently, my thesis underscores the utility of combining different methodological
approaches and focusing on different taxonomical levels to study soil protist biogeography. It
also stresses the urgent need to address the Linnean (taxonomic) and Wallacean
(distributional) shortfalls in soil protists. Finally, my work highlights the importance of
collaboration among protist researchers, species distribution modeller and conservationists to
develop concrete conservation measures for these vital microbial communities and the
ecosystems they inhabit.
tant que communauté et des amibes à thèque de l’ordre des arcellinides (Amoebozoa:
Arcellinida) en tant qu’organismes modèles. Mes recherches s’articulent autour de deux
objectifs principaux: (1) le développement d'une stratégie d'échantillonnage pour étudier, à
l’aide du métabarcoding de l’ADN environnemental, l’ensemble de la communauté des
protistes du sol le long de gradients d'altitude en tenant compte de leur dynamique spatiotemporelle,
et (2) le développement de modèles de distribution d’espèces d’amibes à thèque
pour évaluer si les prédictions de distribution à l’échelle globale corroborent l'hypothèse selon
laquelle les micro-organismes ont une distribution géographique restreinte. De plus, ces
modèles prédictifs visent également à étudier la capacités et les limitations de distribution des
amibes à thèque à atteindre des écosystèmes insulaires isolés, et à évaluer leurs risques
d'extinction en réponse aux futurs changements climatiques.
Dans la première étude, mes recherches ont porté sur la dynamique spatio-temporelle de
l’ensemble de la communauté des protistes du sol le long de multiples gradients d’altitude
dans les Alpes suisses et la Sierra Nevada espagnole. L’objectif était de déterminer, à l’aide
du métabarcoding de l’ADN environnemental, si la dynamique temporelle des communautés
de protistes du sol pourrait introduire des biais dans l’études de leur biodiversité lorsque
plusieurs gradients d’altitude échantillonnés à travers différentes saisons, habitats, régions ou
latitudes sont comparés. Mes analyses ont révélé que la bêta-diversité des communautés de
protistes du sol est principalement influencée par l’hétérogénéité spatiale plutôt que par le
turnover temporel. Ainsi, les résultats indiquent que, dans les climats tempérés, un seul
échantillonnage le long d’un gradient d'altitude n'introduit pas de biais dû aux différences
phénologiques entre les saisons. Par conséquent, la bêta-diversité entre plusieurs gradients
et plusieurs régions peut être comparée de manière fiable, même si l'échantillonnage n'est
pas simultané.
Mon deuxième projet a permis d’étudier la distribution et le potentiel de dispersion à longue
distance de l'amibe à thèque Apodera vas (Certes) Loeblich & Tappan à l'aide d'un modèle de
distribution d’espèce à l’échelle mondiale et basé sur la niche climatique. Les résultats ont
révélé de surprenantes divergences entre le potentiel de dispersion à longue distance
latitudinale et longitudinale. En effet, alors que le modèle indique de nombreuses zones
propices à A. vas dans l’hémisphère nord, le potentiel de distribution interhémisphérique du
taxon semble limité, contrairement au potentiel de dispersion longitudinale par le vent ou par
les oiseaux qui a été confirmé, notamment dans les îles péri-antarctiques. En outre, en
extrapolant le modèle aux climats passés et futurs, j'ai évalué les expansions et contractions
des zones propices à A. vas au fil du temps. Jusqu’à la fin du 21ème siècle, les prévisions
annoncent une forte réduction des zones propices à ce taxon sur tous les continents en raison
du changement climatique. Apodera vas étant un complexe d’espèces cryptiques, mes
résultats mettent en évidence d’importants risques d'extinctions régionaux et souligne la
nécessité de stratégies de conservation ciblées qui incluent les protistes du sol.
J'ai utilisé la même approche de modélisation dans le cadre de la troisième étude pour
déterminer les aires propices à l'amibe à thèque Hyalosphenia papilio Leidy à l’échelle globale
et étudier les raisons de son absence dans l'archipel des Açores (Portugal) malgré la présence
de vastes tourbières à sphaignes. Comme pour A. vas, le modèle de distribution de H. papilio
suggère une absence de potentiel de distribution interhémisphérique, mais confirme qu'une
dispersion sur de courtes distances est possible. Alors que plusieurs espèces de la même
taille que H. papilio ont été trouvées dans des échantillons de sphaigne des Açores, H. papilo
ainsi que d'autres espèces mixotrophes étaient absentes, et ceci malgré un climat favorable
et la présence d'un habitat approprié. Ce cas de disharmonie insulaire est probablement dû
davantage au développement récent des tourbières à sphaignes déclenché par des
changements hydrologiques liés au déboisement qu'à une limitation de la dispersion.
Pour conclure, en évaluant la robustesse des méthodes d'échantillonnage le long des
gradients d'altitude, mon étude a mis en évidence que, dans les régions tempérées, un effort
d'échantillonnage réduit (c'est-à-dire une fois par an au lieu d'un échantillonnage répété) ne
fausserait pas la comparaison de la bêta-diversité dans le cadre d’études à large échelle. En
utilisant la modélisation et les amibes à thèque comme organismes modèles, mes deux autres
chapitres de thèse approfondissent les connaissances sur les potentiels mécanismes de
dispersion, les filtres environnementaux et l’héritage de l’impact humain passé qui régissent
la biogéographie des protistes du sol et soulignent qu'en effet, au moins certains microorganismes
ont une biogéographie. De plus, la modélisation permet non seulement d'orienter
les études futures, mais met également en exergue les menac es climatiques importantes qui
pèsent sur la diversité microbienne. Par conséquent, mes résultats soutiennent l'idée que, à
l'instar des plantes et des animaux, les protistes du sol sont fortement structurés dans l'espace
à la fois à l'échelle régionale (le long des gradients d'altitude) et à l'échelle mondiale. En outre,
ces motifs de distribution peuvent être observés à différents niveaux taxonomiques . En
définitive, ma thèse met en lumière l’utilité de combiner différentes approches
méthodologiques et différents niveaux taxonomiques pour étudier la biogéographie de
protistes du sol. Elle souligne également le besoin urgent de combler les lacunes
taxonomiques (‘Linnean shortfall’) et de distribution (‘Wallacean shortfall’) des protistes du sol.
Finalement, mon travail illustre l'importance de la collaboration entre les chercheurs et
chercheuses en protistologie, en modélisation et en conservation afin d'élaborer des mesures
de conservation concrètes pour ces communautés microbiennes vitales et les écosystèmes
qu'elles habitent.
ABSTRACT
My PhD thesis delves into the biogeography and ecology of terrestrial free-living protists, as a
community, and on arcellinid testate amoebae (Amoebozoa: Arcellinida) as model organisms.
My research is centred on two principal objectives:(1) the development of a metabarcodingbased
sampling strategy to study spatio-temporal dynamics of soil protist communities across
elevation gradients, and (2) the development of global-scale testate amoebae species
distribution models to evaluate if these models corroborate the hypothesis that
microorganisms possess restricted geographical distributions. These predictions further aim
to investigate the dispersal capabilities and limitations of testate amoebae to reach isolated
island ecosystems and to assess their extinction risks in response to future climate change.
In the first study, my research investigated the spatio-temporal dynamics of the entire soil
protist community along multiple elevation gradients in the Swiss Alps and Spanish Sierra
Nevada using environmental DNA metabarcoding. The aim was to determine if temporal
dynamics in soil protist communities could introduce biases in biodiversity studies when
multiple elevation gradients sampled across different seasons, habitats, regions, or latitudes
are compared. My analyses revealed that soil protist community beta-diversity is primarily
influenced by spatial heterogeneity rather than temporal turnover. Thus, the results indicate
that conducting a single sampling across an elevation gradient in temperate climates does not
introduce biases due to phenological differences between seasons. Consequently, beta
diversity patterns can be reliably compared between gradients and regions, even if the
sampling is not simultaneous.
My second project allowed to investigate the distribution and long-distance dispersal (LDD)
potential of the testate amoeba Apodera vas (Certes) Loeblich & Tappan using a global climate
niche modelling approach. The results revealed intriguing discrepancies between latitudinal
and longitudinal LDD for A. vas, with no evidence of interhemispheric LDD, whereas
longitudinal LDD, either by wind or by birds, was confirmed, notably in peri-Antarctic islands.
Furthermore, by extrapolating the model to past and future climates, I assessed range
expansions and contractions over time. Until the end of the 21st century, the predictions
forecast a strong reduction in climate suitability for this taxon on all continents due to future
climate change. Apodera vas being a complex of cryptic species, this underscores significant
risks of regional extinctions and emphasizes the need for targeted conservation strategies that
include soil protists.
I employed the same modelling approach in the third project and investigated the global
climate niche suitability of the testate amoeba Hyalosphenia papilio Leidy and the reasons for
its absence in the Azores archipelago (Portugal), despite the presence of extensive
Sphagnum-dominated peatlands. Similar to A. vas, the model suggested a lack of
interhemispheric LDD for H. papilio but confirmed that short distance dispersal is likely. While
several species of the same size range of H. papilio were found in Sphagnum samples from
the Azores, H. papilo was absent as well as other mixotrophic species, despite favourable
climatic and the presence of the appropriate habitat. This case of island disharmony may be
due more to the recent development of Sphagnum peatlands triggered by hydrological
changes due to forest clearance than to dispersal limitation.
To conclude, by assessing the robustness of the sampling design along elevation gradients,
my study highlighted that, in temperate regions, reduced sampling effort (i.e., once per year
versus repeated sampling) would not bias beta diversity comparison of large-scale studies. By
using species distribution modelling and testate amoebae as model organisms, my two other
studies provide insights into the potential dispersal mechanisms, environmental filtering and
legacy of past human impact governing the biogeography of soil protists and emphasize that
at least some microorganisms do have a biogeography. Additionally, species distribution
modelling not only has the potential to guide future studies but also highlights the significant
climate threats to microbial diversity. Overall, my results support the notion that soil protist
diversity is strongly structured spatially at both regional (along elevation gradients) and global
scales, akin to plants and animals. Furthermore, these distribution patterns can be observed
at different taxonomic levels (i.e., single testate amoeba taxa vs. entire soil protist community).
Consequently, my thesis underscores the utility of combining different methodological
approaches and focusing on different taxonomical levels to study soil protist biogeography. It
also stresses the urgent need to address the Linnean (taxonomic) and Wallacean
(distributional) shortfalls in soil protists. Finally, my work highlights the importance of
collaboration among protist researchers, species distribution modeller and conservationists to
develop concrete conservation measures for these vital microbial communities and the
ecosystems they inhabit.
Notes
Supervision:
Prof Edward A. D. MITCHELL, Thesis director, University of Neuchâtel, Switzerland
Dr. Guillaume LENTENDU, Thesis co-supervisor, University of Neuchâtel, Switzerland
Members of the jury:
Prof. Rosalina M. A. GABRIEL, University of the Azores, Portugal
Dr. Diego FONTANETO, Water Research Institute, National Research Council, Italy
Prof. Antoine GUISAN, University of Lausanne, Switzerland
Dr. Michelle M. McKEOWN, University College Cork, Ireland
Presented and successfully defended on June 27, 2024
No de thèse : 3143
Prof Edward A. D. MITCHELL, Thesis director, University of Neuchâtel, Switzerland
Dr. Guillaume LENTENDU, Thesis co-supervisor, University of Neuchâtel, Switzerland
Members of the jury:
Prof. Rosalina M. A. GABRIEL, University of the Azores, Portugal
Dr. Diego FONTANETO, Water Research Institute, National Research Council, Italy
Prof. Antoine GUISAN, University of Lausanne, Switzerland
Dr. Michelle M. McKEOWN, University College Cork, Ireland
Presented and successfully defended on June 27, 2024
No de thèse : 3143
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Type de publication
doctoral thesis
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