Résultat de la recherche
Long‐term memory retention in a wild fish species “Labroides dimidiatus” eleven months after an aversive event
Memory is essential to enhance future survival and reproduction as it helps in storing and retrieving useful information to solve particular environmental problems. However, we lack quantitative evidence on how far animals in the wild can maintain given information for extended periods without reinforcement. Here, we document correlative evidence of cleaner fish Labroides dimidiatus remembering being caught in a barrier net for up to 11 months. In 2015, about 60% of cleaners from one large isolated reef had been used for laboratory experiments and then returned to their site of capture. Eleven months later, 50% of cleaners at the same site showed an unusual hiding response to the placement of the barrier net, in contrast to three control sites where no cleaners had been caught during the last 2 years. The results suggest that a single highly aversive event (i.e., being caught in a barrier net) resulted in cleaners storing long‐term crucial information that allowed them to avoid being caught again. Our results further our knowledge of fish cognitive capacities and long‐term memory retention.
Endogenous oxytocin predicts helping and conversation as a function of group membership.
Humans cooperate with unrelated individuals to an extent that far outstrips any other species. We also display extreme variation in decisions about whether to cooperate or not, and the mechanisms driving this variation remain an open question across the behavioural sciences. One candidate mechanism underlying this variation in cooperation is the evolutionary ancient neurohormone oxytocin (OT). As current research focuses on artificial administration of OT in asocial tasks, little is known about how the hormone in its naturally occurring state actually impacts behaviour in social interactions. Using a new optimal foraging paradigm, the 'egg hunt', we assessed the association of endogenous OT with helping behaviour and conversation. We manipulated players' group membership relative to each other prior to an egg hunt, during which they had repeated opportunities to spontaneously help each other. Results show that endogenous baseline OT predicted helping and conversation type, but crucially as a function of group membership. Higher baseline OT predicted increased helping but only between in-group players, as well as decreased discussion about individuals' goals between in-group players but conversely more of such discussion between out-group players. Subsequently, behaviour but not conversation during the hunt predicted change in OT, in that out-group members who did not help showed a decrease in OT from baseline levels. In sum, endogenous OT predicts helping behaviour and conversation, importantly as a function of group membership, and this effect occurs in parallel to uniquely human cognitive processes.
The cognitive ecology of the cleaner fish "Labroides dimidiatus"
Il y en a une grande variation de la taille du cerveau entre les espèces de vertébrés. La comparaison entre espèces est la méthode la plus commune pour explorer les liens entre la variation de la taille du cerveau et des conditions écologiques. Toutefois, on ne sait pas si c’est les facteurs environnementaux ou sociaux qui influencent le plus l’évolution de la complexité du cerveau. La relation entre des variables qui mesurent la complexité du cerveau et les performances cognitives est aussi contestables. C’est pour cela les chercheurs ont proposé l’approche « ascendante » en étudiant l’individu. Cela permettra à compléter l’approche comparative et de mieux comprendre les liens entre les conditions écologiques, performance cognitives, et complexité du cerveau.
La présente dissertation a pour objectif d’applique l’approche « ascendante » dans la recherche sur le poisson nettoyeur Labroides dimidiatus. Le poisson nettoyeur est une espèce mutualiste qui nettoie d’autres poissons de corail « clients » tout en les débarrassant de leurs parasites et tissus morts. Auparavant, une étude a documenté une importante variation dans le comportement des individus du poisson nettoyeur de la même population. Ces poissons se comportaient différemment dans deux tests de laboratoire qui testent deux caractéristiques importantes de leur comportement coopératif : 1) gestion de sa réputation, ici les poissons nettoyeurs peuvent adapter la qualité de leur service quand ils sont observés par une audience de clients ; et 2) priorité du service, tout en privilégiant les clients avec choix de partenaires avec la priorité du service de nettoyage. Dans le Chapitre I, la succession de perturbations naturelles de l’environnement sur le terrain de recherche L’île Lizard sur la Grande Barrière de Corail en Australie, nous a offert des conditions naturelles pour le déroulement de notre expérience, surtout que ces perturbations ont altéré les conditions écologiques sur le récif corallien. L’étude a consisté à évaluer la composition des poissons et de filmer les interactions entre poissons nettoyeurs et clients sur plusieurs locations autour de l’île. On a aussi testé des poissons nettoyeurs de ces locations dans les deux tests de laboratoire pour évaluer leurs performances. Ici, j’ai trouvé que les sites auparavant classifiés comme complexe avec des taux élevés de poissons nettoyeurs et clients sont devenu pauvres en nombre de poissons et avec des nettoyeurs qui ont montré un échec dans les deux tests de laboratoire. Ces résultats suggèrent que le poisson nettoyeur est capable d’ajuster son comportement coopératif selon les conditions écologiques sur le récif.
Dans le Chapitre II, une analyse de recensement des poissons sur le récif ainsi que des enregistrements des interactions entre nettoyeurs et clients et la performance des nettoyeurs dans le laboratoire, a révélé que la réduction dans le nombre des nettoyeurs (l’équivalent d’une réduction dans l’offre du service de nettoyage dans le marché biologique) était le principal conducteur de l’échec des nettoyeurs dans les tests de laboratoire. En plus, le nombre de nettoyeurs est fortement relié au nombre des poissons larges, ce qui implique que les résultats ne peuvent pas être interprétés par le changement dans le rapport entre l’offre et la demande.
Basé sur les résultats de Chapitre I et II, j’ai employé la densité des nettoyeurs comme un facteur représentatif du niveau de complexité social sur le récif dans les deux autre chapitres III et IV. L’objectif de ces deux chapitres est de voir s’il y en a un lien entre le niveau de la complexité sociale, les performances cognitives et la complexité du cerveau. Dans le Chapitre III, on a employé la méthode d’imagerie par résonance magnétique IRM pour évaluer avec une grande précision la taille des cinq différentes parties du cerveau (télencéphale, diencéphale, mésencéphale, cervelet, et le tronc cérébral). On a trouvé une corrélation positive entre le nombre de poissons nettoyeurs sur un récif et la taille relative du cerveau antérieur (c’est l’ensemble de télencéphale et diencéphale). En effet, le cerveau antérieur est assez important car il contient le réseau de nucleus qui performent les décisions sociales. Ces résultats étaient encore une fois reproduits dans le Chapitre IV. Ici, en addition de la taille du cerveau antérieur, le nombre de cellules du cerveau et les neurones sont aussi corrélés positivement avec le nombre de nettoyeurs. En revanche, les performances cognitives n’ont pas démontré un lien significatif avec la complexité du cerveau (taille, nombre de cellules, etc.). Néanmoins, ces nettoyeurs ont révélé une compétence sociale tout en performant des stratégies qui sont localement adaptées. Par exemple, les nettoyeurs qui viennent du récif pauvre en complexité social ont démontré un échec alors que les nettoyeurs du récif riche en complexité sociale ont démontré un succès. Ces individus ont aussi un cerveau antérieur relativement élargi avec plus de cellules du cerveau et des neurones. L’ampleur de l’effet est assez importante avec environ ~ 40% différence dans le nombre des neurones entre une complexité sociale pauvre et une complexité riche.
En conclusion, la présente dissertation nous a fourni un aperçu unique sur les liens entre facteur écologiques, cognition et cerveau dans une espèce de poisson. Les résultats supportent le fait que l’approche « ascendante » est effectivement importante pour comprendre le développement du cerveau. Il est important de signaler qu’une grande partie de la variation enregistrée dans cette dissertation peut être expliquée par des effets ontogénétiques, surtout que les stades de l’œuf et de la larve du poisson nettoyeur sont pélagiques. Alors, les tests de laboratoire qui manipulent des facteurs écologiques clés durant le développement peuvent être utilisés pour évaluer la complexité du cerveau. D’après les résultats, la complexité sociale est un facteur clés pour comprendre le développement de la complexité du cerveau (volume, nombre de cellules et neurones). Finalement, l’analyse de la compétence sociale suggère que dans le cas du poisson nettoyeur, une partie de l’élargissement du cerveau antérieur est due aux facteurs intraspécifiques.
Abstract
There is substantial variation in either absolute or relative brain size between vertebrates. Comparing vertebrate species is the most commonly used method when exploring the link between brain size variation and ecological conditions. Nevertheless, there is an ongoing debate about whether the main selective factors on the evolution of brain complexity are driven by social or environmental challenges. Furthermore, the measures of brain complexity that correlate best with cognitive performance remain contested. It has thus been proposed that a “bottom-up” approach, by studying individual variation, may yield important complementary insights on the links between ecological conditions, cognitive performance and brain complexity.
This PhD thesis aimed to use the bottom-up approach in a study on the cleaner fish Labroides dimidiatus. Cleaner fish engage in mutualistic cleaning interactions, by removing ectoparasites from a variety of “client” coral reef fishes. Previous research has documented a strong behavioural divergence within the same population in this species. Cleaners differed in their strategic sophistication in laboratory experiments that feature key aspects of cleaner-client interactions: 1) reputation management, wherein the adjustment of service quality in the presence of bystanders; and 2) cleaning service priority to clients with partner choice option. From this, the main question was which ecological factors can explain this behavioural variation. In Chapter I, the succession of environmental perturbations at the study site in Lizard Island, Great Barrier Reef, Australia, provided natural conditions for my experiment as the perturbations significantly altered ecological variables on the reef. The study consisted of collecting fish censuses and behavioural recordings at various reef sites around the island, as well as testing cleaners from these sites in the two laboratory-based cognitive tasks. I found that formerly socially complex sites with high fish densities, and cleaners with high strategic sophistication, recorded very low fish densities after the perturbations with cleaners showing low strategic sophistication in the tasks. This study suggests that individuals adjusted their strategic sophistication to the new ecological conditions from before to after the perturbations.
In Chapter II, an analysis of fish censuses, behavioural recordings and cleaners’ performance in laboratory tasks over several years revealed that the reduction in cleaner density (i.e., a reduced supply in the cleaning biological market), was the primary driver of low strategic sophistication. Also, cleaner density was strongly correlated with large client density, suggesting that the results cannot be well explained by changes in the supply-to-demand ratio.
Based on the results of Chapters I and II, I employed cleaner density as a proxy of both the intra- and interspecific social complexity in Chapter III and IV. The aim of Chapters III and IV were thus to investigate potential correlations between social complexity, strategic sophistication and brain complexity. In Chapter III, the magnetic resonance imagery (MRI) method was used to estimate with high precision the volumes of the five main brain major areas (i.e., telencephalon, diencephalon, mesencephalon, cerebellum, and brain stem). I found that cleaner density correlated positively with relative forebrain size (i.e., telencephalon and diencephalon together form the forebrain). Indeed, the forebrain harbours the “social decision-making network”; a network of brain nuclei involved in decision-making within a social context. These findings were mirrored in the outcomes of Chapter IV where I found a positive correlation between social complexity and the number of brain cells and neurons. Interestingly, strategic sophistication did not predict brain complexity. Instead, cleaners demonstrated social competence by displaying strategies that were optimal at their reef site of capture (i.e., low sophistication at low cleaner density, and high sophistication at high cleaner density). These cleaners also had relatively larger forebrains with more cells/neurons. The effect of size was strong, where there was a ~ 40 % difference in relative forebrain neuron count between low and high social complexity.
In conclusion, this thesis provides unique insights on the links between ecology, cognition and brain features within a species. The results support the idea that the bottom-up approach may provide important insights into the selective pressures on brain complexity. Importantly, most of the documented variation is likely due to ontogenetic effects, as the egg and larval stages are pelagic in the cleaner fish species. This implies that laboratory experiments that manipulate key ecological factors during development can be used to test for potential effects on brain structure. According to the results, social complexity is a key factor driving forebrain size and cell/neuron number adjustments. Finally, the social competence analysis suggests that, in the case of cleaner fish, part of the selection on increased forebrain complexity is due to intraspecific social complexity.
Endogenous oxytocin predicts helping and conversation as a function of group membership
Humans cooperate with unrelated individuals to an extent that far outstrips any other species. We also display extreme variation in decisions about whether to cooperate or not, and the mechanisms driving this variation remain an open question across the behavioural sciences. One candidate mechanism underlying this variation in cooperation is the evolutionary ancient neurohormone oxytocin (OT). As current research focuses on artificial administration of OT in asocial tasks, little is known about how the hormone in its naturally occurring state actually impacts behaviour in social interactions. Using a new optimal foraging paradigm, the ‘egg hunt’, we assessed the association of endogenous OT with helping behaviour and conversation. We manipulated players' group membership relative to each other prior to an egg hunt, during which they had repeated opportunities to spontaneously help each other. Results show that endogenous baseline OT predicted helping and conversation type, but crucially as a function of group membership. Higher baseline OT predicted increased helping but only between in-group players, as well as decreased discussion about individuals’ goals between in-group players but conversely more of such discussion between out-group players. Subsequently, behaviour but not conversation during the hunt predicted change in OT, in that out-group members who did not help showed a decrease in OT from baseline levels. In sum, endogenous OT predicts helping behaviour and conversation, importantly as a function of group membership, and this effect occurs in parallel to uniquely human cognitive processes.