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Bruni, Estelle Patricia
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Bruni, Estelle Patricia
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Doctorant.e
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- PublicationRestriction temporaireUnveiling the biogeography of terrestrial protists through microscopy, metabarcoding, and species distribution modelling : from testate amoebae as model organisms to community patterns(Neuchâtel : Université de Neuchâtel, 2024)
; ; Ma thèse de doctorat porte sur la biogéographie et l'écologie des protistes terrestres libres en tant que communauté et des amibes à thèque de l’ordre des arcellinides (Amoebozoa: Arcellinida) en tant qu’organismes modèles. Mes recherches s’articulent autour de deux objectifs principaux: (1) le développement d'une stratégie d'échantillonnage pour étudier, à l’aide du métabarcoding de l’ADN environnemental, l’ensemble de la communauté des protistes du sol le long de gradients d'altitude en tenant compte de leur dynamique spatiotemporelle, et (2) le développement de modèles de distribution d’espèces d’amibes à thèque pour évaluer si les prédictions de distribution à l’échelle globale corroborent l'hypothèse selon laquelle les micro-organismes ont une distribution géographique restreinte. De plus, ces modèles prédictifs visent également à étudier la capacités et les limitations de distribution des amibes à thèque à atteindre des écosystèmes insulaires isolés, et à évaluer leurs risques d'extinction en réponse aux futurs changements climatiques. Dans la première étude, mes recherches ont porté sur la dynamique spatio-temporelle de l’ensemble de la communauté des protistes du sol le long de multiples gradients d’altitude dans les Alpes suisses et la Sierra Nevada espagnole. L’objectif était de déterminer, à l’aide du métabarcoding de l’ADN environnemental, si la dynamique temporelle des communautés de protistes du sol pourrait introduire des biais dans l’études de leur biodiversité lorsque plusieurs gradients d’altitude échantillonnés à travers différentes saisons, habitats, régions ou latitudes sont comparés. Mes analyses ont révélé que la bêta-diversité des communautés de protistes du sol est principalement influencée par l’hétérogénéité spatiale plutôt que par le turnover temporel. Ainsi, les résultats indiquent que, dans les climats tempérés, un seul échantillonnage le long d’un gradient d'altitude n'introduit pas de biais dû aux différences phénologiques entre les saisons. Par conséquent, la bêta-diversité entre plusieurs gradients et plusieurs régions peut être comparée de manière fiable, même si l'échantillonnage n'est pas simultané. Mon deuxième projet a permis d’étudier la distribution et le potentiel de dispersion à longue distance de l'amibe à thèque Apodera vas (Certes) Loeblich & Tappan à l'aide d'un modèle de distribution d’espèce à l’échelle mondiale et basé sur la niche climatique. Les résultats ont révélé de surprenantes divergences entre le potentiel de dispersion à longue distance latitudinale et longitudinale. En effet, alors que le modèle indique de nombreuses zones propices à A. vas dans l’hémisphère nord, le potentiel de distribution interhémisphérique du taxon semble limité, contrairement au potentiel de dispersion longitudinale par le vent ou par les oiseaux qui a été confirmé, notamment dans les îles péri-antarctiques. En outre, en extrapolant le modèle aux climats passés et futurs, j'ai évalué les expansions et contractions des zones propices à A. vas au fil du temps. Jusqu’à la fin du 21ème siècle, les prévisions annoncent une forte réduction des zones propices à ce taxon sur tous les continents en raison du changement climatique. Apodera vas étant un complexe d’espèces cryptiques, mes résultats mettent en évidence d’importants risques d'extinctions régionaux et souligne la nécessité de stratégies de conservation ciblées qui incluent les protistes du sol. J'ai utilisé la même approche de modélisation dans le cadre de la troisième étude pour déterminer les aires propices à l'amibe à thèque Hyalosphenia papilio Leidy à l’échelle globale et étudier les raisons de son absence dans l'archipel des Açores (Portugal) malgré la présence de vastes tourbières à sphaignes. Comme pour A. vas, le modèle de distribution de H. papilio suggère une absence de potentiel de distribution interhémisphérique, mais confirme qu'une dispersion sur de courtes distances est possible. Alors que plusieurs espèces de la même taille que H. papilio ont été trouvées dans des échantillons de sphaigne des Açores, H. papilo ainsi que d'autres espèces mixotrophes étaient absentes, et ceci malgré un climat favorable et la présence d'un habitat approprié. Ce cas de disharmonie insulaire est probablement dû davantage au développement récent des tourbières à sphaignes déclenché par des changements hydrologiques liés au déboisement qu'à une limitation de la dispersion. Pour conclure, en évaluant la robustesse des méthodes d'échantillonnage le long des gradients d'altitude, mon étude a mis en évidence que, dans les régions tempérées, un effort d'échantillonnage réduit (c'est-à-dire une fois par an au lieu d'un échantillonnage répété) ne fausserait pas la comparaison de la bêta-diversité dans le cadre d’études à large échelle. En utilisant la modélisation et les amibes à thèque comme organismes modèles, mes deux autres chapitres de thèse approfondissent les connaissances sur les potentiels mécanismes de dispersion, les filtres environnementaux et l’héritage de l’impact humain passé qui régissent la biogéographie des protistes du sol et soulignent qu'en effet, au moins certains microorganismes ont une biogéographie. De plus, la modélisation permet non seulement d'orienter les études futures, mais met également en exergue les menac es climatiques importantes qui pèsent sur la diversité microbienne. Par conséquent, mes résultats soutiennent l'idée que, à l'instar des plantes et des animaux, les protistes du sol sont fortement structurés dans l'espace à la fois à l'échelle régionale (le long des gradients d'altitude) et à l'échelle mondiale. En outre, ces motifs de distribution peuvent être observés à différents niveaux taxonomiques . En définitive, ma thèse met en lumière l’utilité de combiner différentes approches méthodologiques et différents niveaux taxonomiques pour étudier la biogéographie de protistes du sol. Elle souligne également le besoin urgent de combler les lacunes taxonomiques (‘Linnean shortfall’) et de distribution (‘Wallacean shortfall’) des protistes du sol. Finalement, mon travail illustre l'importance de la collaboration entre les chercheurs et chercheuses en protistologie, en modélisation et en conservation afin d'élaborer des mesures de conservation concrètes pour ces communautés microbiennes vitales et les écosystèmes qu'elles habitent. ABSTRACT My PhD thesis delves into the biogeography and ecology of terrestrial free-living protists, as a community, and on arcellinid testate amoebae (Amoebozoa: Arcellinida) as model organisms. My research is centred on two principal objectives:(1) the development of a metabarcodingbased sampling strategy to study spatio-temporal dynamics of soil protist communities across elevation gradients, and (2) the development of global-scale testate amoebae species distribution models to evaluate if these models corroborate the hypothesis that microorganisms possess restricted geographical distributions. These predictions further aim to investigate the dispersal capabilities and limitations of testate amoebae to reach isolated island ecosystems and to assess their extinction risks in response to future climate change. In the first study, my research investigated the spatio-temporal dynamics of the entire soil protist community along multiple elevation gradients in the Swiss Alps and Spanish Sierra Nevada using environmental DNA metabarcoding. The aim was to determine if temporal dynamics in soil protist communities could introduce biases in biodiversity studies when multiple elevation gradients sampled across different seasons, habitats, regions, or latitudes are compared. My analyses revealed that soil protist community beta-diversity is primarily influenced by spatial heterogeneity rather than temporal turnover. Thus, the results indicate that conducting a single sampling across an elevation gradient in temperate climates does not introduce biases due to phenological differences between seasons. Consequently, beta diversity patterns can be reliably compared between gradients and regions, even if the sampling is not simultaneous. My second project allowed to investigate the distribution and long-distance dispersal (LDD) potential of the testate amoeba Apodera vas (Certes) Loeblich & Tappan using a global climate niche modelling approach. The results revealed intriguing discrepancies between latitudinal and longitudinal LDD for A. vas, with no evidence of interhemispheric LDD, whereas longitudinal LDD, either by wind or by birds, was confirmed, notably in peri-Antarctic islands. Furthermore, by extrapolating the model to past and future climates, I assessed range expansions and contractions over time. Until the end of the 21st century, the predictions forecast a strong reduction in climate suitability for this taxon on all continents due to future climate change. Apodera vas being a complex of cryptic species, this underscores significant risks of regional extinctions and emphasizes the need for targeted conservation strategies that include soil protists. I employed the same modelling approach in the third project and investigated the global climate niche suitability of the testate amoeba Hyalosphenia papilio Leidy and the reasons for its absence in the Azores archipelago (Portugal), despite the presence of extensive Sphagnum-dominated peatlands. Similar to A. vas, the model suggested a lack of interhemispheric LDD for H. papilio but confirmed that short distance dispersal is likely. While several species of the same size range of H. papilio were found in Sphagnum samples from the Azores, H. papilo was absent as well as other mixotrophic species, despite favourable climatic and the presence of the appropriate habitat. This case of island disharmony may be due more to the recent development of Sphagnum peatlands triggered by hydrological changes due to forest clearance than to dispersal limitation. To conclude, by assessing the robustness of the sampling design along elevation gradients, my study highlighted that, in temperate regions, reduced sampling effort (i.e., once per year versus repeated sampling) would not bias beta diversity comparison of large-scale studies. By using species distribution modelling and testate amoebae as model organisms, my two other studies provide insights into the potential dispersal mechanisms, environmental filtering and legacy of past human impact governing the biogeography of soil protists and emphasize that at least some microorganisms do have a biogeography. Additionally, species distribution modelling not only has the potential to guide future studies but also highlights the significant climate threats to microbial diversity. Overall, my results support the notion that soil protist diversity is strongly structured spatially at both regional (along elevation gradients) and global scales, akin to plants and animals. Furthermore, these distribution patterns can be observed at different taxonomic levels (i.e., single testate amoeba taxa vs. entire soil protist community). Consequently, my thesis underscores the utility of combining different methodological approaches and focusing on different taxonomical levels to study soil protist biogeography. It also stresses the urgent need to address the Linnean (taxonomic) and Wallacean (distributional) shortfalls in soil protists. Finally, my work highlights the importance of collaboration among protist researchers, species distribution modeller and conservationists to develop concrete conservation measures for these vital microbial communities and the ecosystems they inhabit.