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Turlings, Ted
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Turlings, Ted
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ted.turlings@unine.ch
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- PublicationAccès libreTritrophic interactions : possible host-plants effects on the resistance of "Diabrotica" pests to natural enemies(2021)
; La sous-tribu Diabroticina de chrysomèles comprend de nombreux ravageurs importants des cultures agricoles et horticoles dans les Amériques, tels que le maïs et le concombre. L'une des espèces les plus dévastatrices, la chrysomèle des racines de maïs Diabrotica virgifera virgifera (WCR), est également un ravageur envahissant en Europe. Pour ce ravageur et les espèces de Diabrotica apparentées, le développement d'une lutte biologique efficace est nécessaire de toute urgence, et pour cela, des connaissances supplémentaires sur les interactions tri-trophiques entre Diabrotica, leurs plantes hôtes et leurs ennemis naturels sont nécessaires. Dans cette thèse, j’ai exploré les adaptations des ravageurs Diabrotica à leurs plantes hôtes avec leurs composés défensifs, et évalué l’éventuelle protection que les larves de Diabrotica obtiennent après l'ingestion de ces métabolites secondaires des plantes. Au cours d'échantillonnages sur le terrain au Mexique, j’ai observé que le parasitisme des coléoptères Diabroticina adultes par des parasitoïdes est minime (Chapitre I), mais j’ai constaté que les larves peuvent être infectées avec succès par des nématodes entomopathogènes (EPN) adaptés (Chapitre II). Des isolats d'EPN hautement infectieux collectés dans des champs de maïs mexicains pourraient être des candidats prometteurs pour contrôler WCR en Europe. Ces isolats et/ou leurs bactéries endosymbiotiques pourraient être adaptés à l'arsenal de défense déployé par les larves de WCR, qui comprend la séquestration des benzoxazinoïdes du maïs, mais des stratégies inconnues supplémentaires semblent également être impliquées. Les larves du généraliste Diabrotica balteata ne séquestrent pas des benzoxazinoïdes après s'être nourries des plantes de maïs et semblent moins capables de résister aux infections à EPN que les WCR. Cependant, elles sont capables de séquestrer des cucurbitacines après avoir mangé des plantes de concombre (Chapitre III). J'ai fourni des preuves solides que les larves de D. balteata peuvent transformer et séquestrer les cucurbitacines des plants de concombre. Cependant, je n'ai trouvé aucune preuve que les cucurbitacines séquestrées puissent protéger les larves de l'infection par des EPN, ni de l'attaque par des insectes prédateurs, des champignons entomopathogènes ou des bactéries. La performance des larves n'a pas non plus été affectée positivement par la teneur en cucurbitacines des tissus végétaux qu'elles ont consommées, d'où la signification adaptative de la séquestration de cucurbitacines reste à élucider. Curieusement, j’ai observé que les larves de D. balteata se nourrissent activement de tissus au-dessus de la surface, tels que tiges, cotylédons et feuilles, ce qui m’a incité à étudier si ce comportement procure des avantages et si d'autres espèces de Diabrotica ont un comportement similaire (Chapitre IV). Les larves de D. balteata, D. undecimpunctata et D. virgifera, normalement décrites comme larves de racines, se sont toutes avérées capables de se nourrir de feuilles ainsi que de racines de différentes plantes agricoles contenant des métabolites secondaires distincts. Pourtant, leurs performances et leur sensibilité à l'infection par des EPN n’ont pas été affectées différemment par le tissu que les larves avaient consommées. Ensemble, ces résultats contribuent à une meilleure compréhension de l'impact des métabolites secondaires des plante hôte ingérés par des insectes herbivores sur le troisième niveau trophique. Le succès des espèces de Diabrotica en tant que ravageurs des cultures semble être lié à leurs caractéristiques uniques pour survivre dans un environnement imprévisible en se nourrissant de différentes plantes et tissus, faisant face avec succès à une grande variété de composés de défense des plantes, qui dans certains cas peuvent fournir une protection contre les ennemis naturels. J’émet l'hypothèse que les larves de Diabrotica se nourrissant de maïs sont capables de détoxifier les benzoxazinoïdes, et discute de l'origine et de l'importance adaptative de la séquestration de cucurbitacines par les espèces de Diabrotica, qui ne semblerait pas liée à la défense contre les ennemis naturels. Enfin, les isolats d'EPN obtenus, ainsi que les nouvelles connaissances sur le comportement alimentaire des larves de Diabrotica rapportées dans cette thèse, contribueront, espérons-le, au développement de stratégies de biocontrôle nouvelles et efficaces contre les ravageurs du genre Diabrotica. ABSTRACT The subtribe Diabroticina of chrysomelid beetles includes many important pests of extensive and horticultural crops in the Americas, such as maize and cucumber. One of the most devastating species, the western corn rootworm Diabrotica virgifera virgifera (WCR), is also an invasive pest in Europe. For this and related Diabrotica pests, the development of efficient biological control is urgently needed, and for this further knowledge on tritrophic interactions of Diabrotica, their host plants and their natural enemies is required. In this thesis, I explored the adaptations of Diabrotica pests to their host plants and the plants’ defensive compounds, and evaluated the possible protection that Diabrotica larvae derive from ingesting these plant secondary metabolites. During field surveys in Mexico, I observed that parasitism of adult Diabroticina beetles by parasitoids is minimal (Chapter I), but found that the larvae can be successfully infected by adapted entomopathogenic nematodes (EPN) (Chapter II). Highly-infective EPN isolates collected in Mexican maize fields could be promising candidates to control the maizespecialist WCR in Europe. These isolates and/or their endosymbiotic bacteria may have adapted to the defense arsenal deployed by WCR larvae, which includes the sequestration of maize benzoxazinoids, but additional unknown strategies seem to be also involved. Larvae of the generalist Diabrotica balteata do not sequester benzoxazinoids after feeding on maize and seem to be less able to resist EPN infections than WCR. However, they are able to sequester cucurbitacins after feeding on cucumber plants (Chapter III). I provided strong evidence that D. balteata larvae can transformation and sequester cucurbitacins from cucumber plants. However, I found no evidence that the sequestered cucurbitacins can protect the larvae from infection by EPN, nor from the attack by insect predators, entomopathogenic fungi or bacteria. Larval performance was also not positively affected by cucurbitacin contents in plant tissues that they consumed, hence the adaptive significance of cucurbitacin sequestration remains to be unraveled. Surprisingly, the D. balteata larvae were observed to actively forage on aboveground tissues, which prompted us to study whether this behavior provides any benefits and if other Diabrotica species do the same (Chapter IV). Larvae of D. balteata, D. undecimpunctata and D. virgifera were all found to be able to feed on leaves as well as roots from different agricultural plants that contain distinct secondary metabolites. Yet, their performance and the susceptibility against EPN infection were not differentially impacted by the tissue that the larvae had fed on. Taken together, these results contribute to a better understanding of the impact of host plant secondary metabolites ingested by insect herbivores on the third trophic level. The success of Diabrotica species as crop pests seems to be related to their unique traits to survive in an unpredictable environment by feeding on different plants and tissues, successfully coping with a wide variety of plant defense chemicals, which in some cases may provide protection against natural enemies. I hypothesize that maize- feeding Diabrotica larvae may be able to detoxify benzoxazinoids, and discuss the origin and adaptive significance of cucurbitacin sequestration by Diabrotica species, which appears not to be related to defense against natural enemies. Finally, the isolates of EPN obtained, as well as the new insights on the aboveground feeding behavior by Diabrotica larvae reported in this thesis, will hopefully contribute to the development of novel and effective biocontrol strategies against Diabrotica pests. - PublicationAccès libreThe key to success: host plant adaptations in the root herbivore 'Diabrotica virgifera virgifera'(2012)
Antagonistic interactions between plants and insects are likely the drivers of a fascinating coevolutionary arms race between the two trophic levels. Plants- and plant breeders- are continuously developing traits that allow them to fend-off herbivores, while phytophagous insect keep inventing counter-adaptations to withstand plant defenses. Diabrotica virgifera virgifera LeConte (Coleoptera: Chrysomelidae) is a specialist root herbivore of maize, Zea mays. Known as the billion dollar bug in the USA, the rootworm causes important crop damage annually, and no pest management strategy seems to effectively restrain its spread and voracity.
This thesis aimed at investigating the interactions of D. virgifera larvae with their plant host to underpin the mechanisms of their remarkable ecological success.
My results show that the root herbivore is able to exploit plant volatiles such as (E)--caryophyllene and ethylene, to assess the host plant quality at a distance and to orient towards optimal hosts (Chapter 1). I also found that D. virgifera can exploit direct plant defenses: The herbivore is able to detect the most nutritious root tissues using differences in 1,4-benzoxazin-3-one profiles (Chapter 3). Furthermore, I show that D. virgifera induces a reconfiguration of the plant primary metabolism and an attenuation of its defensive inducibility, resulting in induced susceptibility (Chapter 4). Induced susceptibility may explain the benefits for the larvae to aggregate in field. By investigating the aggregative behavior of the larvae, I found that D. virgifera uses (E)--caryophyllene in a dosedependent manner to evaluate the density of conspecifics feeding on a plant. The perception of the sesquiterpene allows the insect to aggregate on plants infested with optimal densities of conspecifics, thereby avoiding intraspecific competition and overexploitation (Chapter 4).
Maize plants seem to be maladapted to D. virgifera. Yet, plant breeders have grown maize plants in the presence of D. virgifera for almost 10 000 years now. It is therefore hardly conceivable that breeding would not have led to selection of resistant germplasm. For instance, the emissions of (E)--caryophyllene was altered and lost in American maize varieties, possibly to reduce the capacity of D. virgifera to aggregate. My work highlights the ecological and physiological costs associated with the emission of this compound, and proposes a novel scenario to explain the evolution of (E)--caryophyllene (Chapter 2). Finally, one resistance trait that would not exert any pressure on the pest that would cause to adapt is herbivore-induced tolerance. I investigated this trait in maize plant and highlight an unexpected role of stems as storage organs for plants under attack (Chapter 5). Focusing on tolerance mechanisms rather than resistance may be a promising avenue to reduce the impact of D. virgifera on maize yield and food production.