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Kessler, Félix

Nom
Kessler, Félix
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Fonction
Professeur ordinaire
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felix.kessler@unine.ch
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https://libra.unine.ch/handle/123456789/320

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    The role of alpha-tocopherol in the protection of tomato plants against abiotic stress
    (2017)
    Spicher, Livia
    ;
    Kessler, Félix 
    La capacité de conversion de l’énergie par les chloroplastes en condition de stress et son aptitude à s’adapter à un environnement en constante évolution est cruciale pour la survie des plantes. Les réactions photosynthétiques se produisent au niveau des photosystèmes dans les thylakoïdes des chloroplastes. Les photosystèmes sont composés de protéines dans un environnement lipidique spécifique. Ce dernier comprend non seulement des lipides membranaires mais aussi des pigments lipophiles (chlorophylles, caroténoïdes) et des prénylquinones (plastoquinone, phylloquinone, tocophérol). À part leurs rôles de collecteur de lumière et leurs implications dans le transport d’électrons, les caroténoïdes et les prénylquinones (respectivement) ont d’importantes propriétés antioxydantes et protègent les cellules végétales contre les espèces réactives à l’oxygène. Le but de ce travail est de comprendre comment les plantes résistent et s’adaptent aux stress environnementaux, en particulier aux fortes intensités lumineuses, à la hausse de température et à la combinaison des deux. Le métabolisme des lipides prend place dans les sous-compartiments des plastides, au niveau des enveloppes, des membranes des thylacoïdes et de ses microdomaines, appelés plastoglobules. Les plastoglobules sont impliqués dans diverses voies métaboliques biosynthétiques essentielles et dans l’accumulation des molécules de prénylquinone. Dans cette thèse, nous avons utilisé la tomate comme système modèle afin d’étudier le rôle de la synthèse des (prényl) lipides ainsi que leur remodelage dans la protection de la fonction photosynthétique en condition de stress. Après une introduction sur l’implication des chloroplastes dans le métabolisme des lipides, nous avons résumé, dans le chapitre 2, les récents progrès de la recherche sur les plastoglobules et leurs implications sur la biosynthèse et le métabolisme de la vitamine E et de la vitamine K1. Ensuite, dans le chapitre 3, nous avons étudié comment le chloroplaste est protégé contre le stress dû à la hausse de la température. Parmi les centaines de composés qui changent sous stress thermique, nous avons identifié l’α-tocophérol et la plastoquinone comme étant les antioxydants les plus significativement en hausse. Cette découverte suggère un nouveau rôle pour ces deux prénylquinones dans la protection de l’appareil photosynthétique contre le stress thermique. Dans le chapitre 4, nous avons fourni des informations précieuses sur les flux métaboliques et de biosynthèse impliqués dans l’accumulation de la vitamine E chez la tomate. Enfin, au chapitre 5, nous avons cherché à identifier les molécules qui contribuent à la protection contre le stress dû à la hausse des températures combiné au stress de haute intensité lumineuse. Pour perturber les niveaux d’α-tocophérols, nous avons utilisé un mutant chez la tomate ayant perdu la fonction du VTE5 (vte5). Les données indiquent que le VTE5 protège la plante contre la hausse des températures combinée au stress de forte intensité lumineuse en soutenant la production d’α-tocophérol. D’une manière générale, cette thèse contribue à une meilleure compréhension du rôle des prénylquinones impliqués dans la résistance chez la tomate au stress de forte intensité lumineuse combiné à la hausse de température., The ability of energy conversion by the photosynthetic machinery under stress and its capacity to adjust to an ever-changing environment is crucial for plant survival. The photosynthetic light reactions occur at the photosystems in the thylakoids of chloroplasts. The photosystems are composed of proteins in a specific lipid environment. It includes not only membrane lipids but also lipophilic pigments (chlorophylls, carotenoids) and prenylquinones (plastoquinone, phylloquinone, tocopherol). Apart from their respective roles in light harvesting and electron transport, carotenoids and prenylquinones have important antioxidant properties and protect plant cells against reactive oxygen species. The focus of this work is to understand how plants resist and adapt to environmental stress in particular high light, high temperature and the combination of the two. Lipid metabolism takes places in plastid subcompartments, at the level of envelopes, at thylakoid microdomains called plastoglobules. Plastoglobules are involved in various essential biosynthetic metabolic pathways and accumulation of prenylquinone molecules. In this thesis, we use tomato as the model system to address the role of (prenyl) lipids synthesis and remodelling to protect photosynthetic function under stress. After an introduction on the implication of photosynthetic machinery in lipid metabolism, in Chapter 2 we summarized recent advances in plastoglobule research and their findings on biosynthesis and metabolism of Vitamins E and K1. Then in Chapter 3, we investigate the question of how the photosynthetic machinery is protected against heat stress. Amongst many hundreds of compounds that change under heat stress, we identified α-tocopherol and plastoquinone as the most significantly increased antioxidants. This finding suggests a new role for these two prenylquinones in protecting the photosynthetic apparatus against temperature stress. In Chapter 4, through a joint effort, we provided valuable information on the metabolic fluxes and biosynthesis of Vitamin E in tomato. Finally, in Chapter 5, we intended to identify molecules that contribute to the protection against combined high temperature and high light stress. To perturb α-tocopherol levels we used the tomato vte5 knock down-line. The data indicate that VTE5 protects against combined high light and high temperature stress and does so by supporting α-tocopherol production. Overall, this thesis contributes to a better understanding of the role of prenylquinone compounds, in the resistance of tomato plants against high light and high temperature stresses.
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    Chloroplast lipid droplet type II NAD(P)H oxidoreductase, NDC1, is essential for vitamin E and K1 metabolism
    (2017)
    Eugeni Piller, Lucia 
    ;
    Kessler, Félix 
    Les cellules végétales possèdent dans leurs différents tissus des organelles spécialisées appartenant à la famille des plastes. Le chloroplaste est le principal membre de cette famille et il est responsable de la photosynthèse dans les plantes. La majorité des plastes contiennent des particules lipoprotéiques ("gouttelettes lipidiques") appelées plastoglobules.
    Peu est connu au sujet des plastoglobules qui ont été pendant une longue période imaginés comme des gouttelettes de stockage passif. En effet, le cœur hydrophobe des plastoglobules chloroplastiques contiennent des lipides neutres comme les prénylquinones (plastoquinone, plastochromanol-8, phylloquinone, tocophérol), les caroténoïdes, les triacylglycérols, les phytyl esters et d'autres lipides inconnus.
    Les plastoglobules sont aussi composés de protéines et certaines d'entre-elles participent à des réactions métaboliques qui se déroulent dans les plastoglobules.
    Pendant mon doctorat, j’ai démontré que NDC1 (NADP(H) déshydrogénase C1 (At5g08740), prédite comme une NAD(P)H-dépendante réductase de quinones, est physiquement associé aux gouttelettes lipidiques des chloroplastes.
    Grâce à la génétique inverse et une approche in vitro il a été démontré que NDC1 contrôle l'état redox du réservoir de plastoquinone en injectant des électrons dans le plastoquinone à l’intérieur des plastoglobules. Cet effet sur l'état redox des plastoquinones facilitent l'accumulation du plastochromanol. Nous pouvons supposer que NDC1 puisse jouer un rôle en tant que réducteur des intermédiaires quinones qui précèdent la cyclisation par VTE1.
    De manière surprenante, NDC1 est requis pour la dernière étape de méthylation lors de la biosynthèse de la phylloquinone (Vitamine K1). En effet, les mutants ndc1 accumulent le précurseur non-méthylé, le 2-phythyl-1,4-naphtoquinone ce qui montre que NDC1 est une enzyme indispensable de cette voie de biosynthèse.
    L’ensemble des découvertes permettent d'affirmer que les plastoglobules ne sont pas un simple lieu de stockage de lipides mais ils possèdent un rôle dans les métabolismes biosynthétique et énergétique., Plant cells in different tissues contain specialized organelles belonging to the family of plastids. The chloroplast is the most prominent family member and responsible for photosynthesis in leaves. Most plastid types contain lipoprotein particles ("lipid droplets") termed plastoglobules. Little is known about plastoglobules that were long regarded as passive storage droplets. Indeed, the hydrophobic core of chloroplast plastoglobules contains neutral lipids such as the prenylquinones, carotenoids, triacylglycerols, phytyl esters and others unknown. Plastoquinone, plastochromanol-8, phylloquinone and tocopherol are prenylquinone molecules stored partly in the plastoglobule but functioning in the chloroplast thylakoids. Plastoglobules also carry proteins and some of these have been demonstrated to participate in metabolic reactions taking place at plastoglobules.
    During my PhD work I demonstrated that NDC1 (NAD(P)H dehydrogenase C1 (At5g08740)), a candidate plastoglobule protein and predicted NAD(P)H-dependent quinone reductase is physically associated with the lipid droplets. A combined reverse genetic and in vitro approach demonstrated that NDC1 controls the overall REDOX state of the total plastoquinone reservoir. NDC1 does so by reducing the plastoquinone reservoir of plastoglobules. These findings provided evidence that plastoglobules are not simply a lipid storage site but have a role in energy metabolism. Besides its effects on the plastoquinone REDOX state NDC1 also facilitates plastochromanol accumulation and, surprisingly, is required for the last methylation step in phylloquinone (Vitamin K1) biosynthesis. The ndc1 mutant accumulates the non-methylated precursor, the 2-phythyl-1,4-naphtoquinone but up to now we have been unable to determine the precise mechanism. In conclusion, I have shown that NDC1 is a unique electron input device affecting the REDOX state of the overall plastoquinone pool. But more than that NDC1 is a key player at the intersection of a variety of prenylquinone metabolic pathways. By mutant analysis, I identified that NDC1 is the second enzyme that is implicated in the tocopherol redox cycle. Presumably NDC1 plays a role as reducer of quinone intermediates foregoing the cyclization by VTE1. It has been also demonstrated that high light stress triggers far-ranging changes in prenylquinone composition studied in mutants and overexpressing lines of VTE1 and NDC1 enzymes. The discovery that NDC1 is a new component of phylloquinone biosynthesis pathway is the single most important result of my thesis.
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    Role of plastoglobules in metabolite repair in the tocopherol redox cycle
    Eugeni Piller, Lucia 
    ;
    Glauser, Gaétan
    ;
    Kessler, Félix 
    ;
    Besagni, Céline
    Plants are exposed to ever changing light environments and continuously forced to adapt. Excessive light intensity leads to the production of reactive oxygen species that can have deleterious effects on photosystems and thylakoid membranes. To limit damage, plants increase the production of membrane soluble antioxidants such as tocopherols. Here, untargeted lipidomics after high light treatment showed that among hundreds of lipid compounds alpha-tocopherol is the most strongly induced, underscoring its importance as an antioxidant. As part of the antioxidant mechanism, a-tocopherol undergoes a redox cycle involving oxidative opening of the chromanol ring. The only enzyme currently known to participate in the cycle is tocopherol cyclase (VTE1, At4g32770), that re-introduces the chromanol ring of a-tocopherol. By mutant analysis, we identified the NAD(P)H-dependent quinone oxidoreductase (NDC1, At5g08740) as a second enzyme implicated in this cycle. NDC1 presumably acts through the reduction of quinone intermediates preceding cyclization by VTE1. Exposure to high light also triggered far-ranging changes in prenylquinone composition that we dissect herein using null mutants and lines overexpressing the VTE1 and NDC1 enzymes.
  • Publication
    Accès libre
    Chloroplast lipid droplet type II NAD(P)H quinone oxidoreductase is essential for prenylquinone metabolism and vitamin K(1) accumulation
    Eugeni Piller, Lucia 
    ;
    Besagni, Céline
    ;
    Ksas, Brigitte
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    Rumeau, Dominique
    ;
    Bréhélin, Claire
    ;
    Glauser, Gaétan
    ;
    Kessler, Félix 
    ;
    Havaux, Michel
    Lipid droplets are ubiquitous cellular structures in eukaryotes and are required for lipid metabolism. Little is currently known about plant lipid droplets other than oil bodies. Here, we define dual roles for chloroplast lipid droplets (plastoglobules) in energy and prenylquinone metabolism. The prenylquinones—plastoquinone, plastochromanol-8, phylloquinone (vitamin K(1)), and tocopherol (vitamin E)—are partly stored in plastoglobules. This work shows that NAD(P)H dehydrogenase C1 (NDC1) (At5g08740), a type II NAD(P)H quinone oxidoreductase, associates with plastoglobules. NDC1 reduces a plastoquinone analog in vitro and affects the overall redox state of the total plastoquinone pool in vivo by reducing the plastoquinone reservoir of plastoglobules. Finally, NDC1 is required for normal plastochromanol-8 accumulation and is essential for vitamin K(1) production.
  • Publication
    Accès libre
    Lipid Antioxidant and Galactolipid Remodeling under Temperature Stress in Tomato Plants
    Spicher, Livia
    ;
    Glauser, Gaétan
    ;
    Kessler, Félix 
    Increased temperatures are a major scenario in climate change and present a threat to plant growth and agriculture. Plant growth depends on photosynthesis. To function optimally, the photosynthetic machinery at the thylakoid membrane in chloroplasts continuously adapts to changing conditions. Here, we set out to discover the most important changes arising at the lipid level under high temperature (38°C) in comparison to mild (20°C) and moderately cold temperature (10°C) using a non- targeted lipidomics approach. To our knowledge, no comparable experiment at the level of the whole membrane system has been documented. Here, 791 molecular species were detected by mass spectrometry and ranged from membrane lipids, prenylquinones (tocopherols, phylloquinone, plastoquinone, plastochromanol), carotenoids (ß-carotene, xanthophylls) to numerous unidentified compounds. At high temperatures, the most striking changes were observed for the prenylquinones (a- tocopherol and plastoquinone/-ol) and the degree of saturation of fatty acids in galactolipids and phosphatidyl ethanolamine. Photosynthetic efficiency at high temperature was not affected but at moderately cold temperature mild photoinhibition occurred. The results indicate, that the thylakoid membrane is remodeled with regard to fatty acid saturation in galactolipids and lipid antioxidant concentrations under high temperature stress. The data strongly suggest, that massively increased concentrations of a-tocopherol and plastoquinone are important for protection against high temperature stress and proper function of the photosynthetic apparatus.