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    Population genomics of lifestyle and virulence evolution in the fungal wheat pathogen "Zymoseptoria tritici"
    (Neuchâtel, 2021)
    Les agents pathogènes des plantes sont à l'origine d'importantes réductions de la productivité agricole dans le monde entier, et les stratégies de lutte restent inefficaces pour de nombreux agents pathogènes. Les agents pathogènes fongiques des plantes surmontent souvent rapidement l'immunité médiée par les gènes de résistance, mettant ainsi en échec les efforts de sélection coûteux. De même, le déploiement de produits chimiques de synthèse est souvent suivi de l'apparition de populations de pathogènes résistants. Cependant, nous ne comprenons toujours pas comment les différentes forces évolutives façonnent la composition génétique des populations d'agents pathogènes. De plus, la manière dont la virulence évolue au fil du temps et sa base génétique restent largement inconnues. Cette thèse de doctorat visait à étudier le mode de vie et l'évolution de la virulence chez le champignon pathogène du blé Zymoseptoria tritici en utilisant la génomique des populations, la cartographie d'association et l'analyse des métabolites. Nous avons séquencé en profondeur un large ensemble d'isolats de Zymoseptoria tritici prélevés sur de multiples cultivars de blé génétiquement distincts et répliqués dans l'espace à trois moments de la saison de croissance. L'analyse génomique des populations a révélé un niveau étonnant de diversité génétique dans un seul champ, dépassant les niveaux de diversité globale pour de nombreux autres agents pathogènes. L'étude établit le rôle de la reproduction sexuée et asexuée dans l'adaptation à court terme, car la recombinaison permet le remaniement de la variation allélique. Dans le deuxième chapitre, j'ai utilisé la cartographie d'association à l'échelle du génome pour étudier la base génétique de la virulence fongique de Z. tritici sur un cultivar de blé couramment utilisé. L'association la plus forte était intergénique et flanquée de gènes codant pour un effecteur prédit et une protéase de type sérine. Le locus de virulence était très dynamique, composé de plusieurs familles d'éléments transposables et de fortes signatures de mutation ponctuelle induite par répétition (RIP), contribuant à la diversification rapide du locus. Dans le troisième chapitre, nous avons étudié la base génétique de la variation de la production de métabolites dans une seule population de Z. tritici sur le terrain. En utilisant un profil métabolique non ciblé et une GWAS, nous avons trouvé de fortes associations dans les gènes de proximité codant pour des fonctions liées aux fonctions endosomales et aux transporteurs. Dans l'ensemble, cette thèse de doctorat souligne le potentiel du séquençage du génome entier d'une seule population de terrain pour comprendre le mode de vie et l'évolution de la virulence d'un important phytopathogène. L'établissement d'une image complète de la base génomique de l'adaptation dans une population de pathogènes aidera à concevoir efficacement des stratégies de gestion des maladies des plantes.
    Summary
    Plant pathogens cause significant reductions in agricultural productivity worldwide, and control strategies remain ineffective for many pathogens. Fungal plant pathogens often rapidly overcome resistance gene mediated immunity defeating expensive breeding efforts. Similarly, the deployment of synthetic chemicals is often followed by the rise of resistant pathogen populations. However, we still lack basic understanding how different evolutionary forces shape the genetic composition of pathogen populations. Additionally, how virulence evolves over time and its genetic basis remains largely unknown. In this PhD thesis was to study the lifestyle and virulence evolution in the fungal wheat pathogen Zymoseptoria tritici using population genomics, association mapping and metabolite analysis. We deep sequenced a large set of isolates of Zymoseptoria tritici sampled from multiple genetically distinct wheat cultivars replicated in space at three time points of the growing season. Population genomic analysis revealed an astonishing level of genetic diversity in a single field exceeding global diversity levels for many other pathogens. The study establishes the role of sexual and asexual reproduction in short-term adaptation, as recombination enables the reshuffling of allelic variation. In the second chapter, I used genome-wide association mapping to investigate genetic basis of fungal virulence of Z. triticion a commonly used wheat cultivar. The strongest association was intergenic and flanked by genes encoding a predicted effector and a serinetype protease. The virulence loci was highly dynamic, consisting of multiple families of transposable elements and strong signatures of repeat-induced point mutation (RIP), contributing to the locus's rapid diversification. In the third chapter investigated the genetic basis of metabolites production variation in a single field Z. tritici population. Using untargeted metabolic profile and GWAS we found strong associations in proximity genes encoding functions related to endosomal functions and transporters. Overall this PhD thesis highlights the potential of whole genome sequencing of a single field population in understanding the lifestyle and evolution of virulence for an important plant pathogen. Establishing a complete picture of the genomic basis of adaptation in a pathogen population will help in efficient designing of plant disease management strategies