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Rasmann, Sergio
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Rasmann, Sergio
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Professeur Assistant
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sergio.rasmann@unine.ch
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- PublicationAccès libreTo bee or not to bee: The “raison d'etre” of toxic secondary compounds in the pollen of Boraginaceae(2020-5-1)
; - PublicationAccès librePhylogenetics as a tool for evolutionary studies: evolution of leafcutter bees and chemical ecology of bee-flower relationships(2017)
Dans le premier chapitre de cette thèse, nous avons produit une phylogénie sur la base de cinq gènes nucléaires pour la tribu des Megachilini qui se situe parmi les groupes d’abeilles les plus divers et les plus largement distribués. Cette tribu inclut le grand genre cosmopolite Megachile, appelé aussi abeilles coupeuses de feuilles, ainsi que deux lignées cleptoparasites (abeilles-coucous) qui ne construisent pas leurs propres nids, mais pondent leurs œufs dans des cellules faites par d’autres abeilles. Nous utilisons notre trame phylogénétique pour examiner l’histoire évolutive de ces abeilles, reconstruire leur biogéographie et proposer une nouvelle classification. De plus, nous testons une nouvelle approche méthodologique pour la reconstruction d’arbres phylogénétiques presque entièrement résolus en utilisant les barcodes ADN, constitués de séquences d’environ 600 pb du gène mitochondrial cytochrome oxidase. Nos résultats suggèrent que les deux lignées cleptoparasites forment un groupe monophylétique niché au sein de lignées construisant des nids, ce qui suppose une origine unique du cleptoparasitisme dans cette tribu. Les analyses de reconstruction biogéographique suggèrent un centre d’origine dans l’aire paléotropicale il y a de cela 30 millions d’années et de nombreux événements de colonisation des autres aires biogéographiques. Contrairement à nos attentes, très peu de dispersions longue-distance ont eu lieu, si bien que la distribution actuelle de cette grande tribu d’abeilles peut amplement être expliquée par de la géodispersion entre continents adjacents. Lorsqu’ils ont été utilisés seuls, les barcodes ADN ont peu de signal phylogénétique : seuls les nœuds de moins de 5 millions d’années ont pu être retrouvés dans de telles analyses ; cependant, l’addition d’un seul gène nucléaire était suffisant pour retrouver la majorité des nœuds d’un âge allant jusqu’à 20 millions d’années. Dernièrement, nous proposons une classification révisée aux niveaux générique et sous-générique pour cet important groupe d’abeilles.
Dans la seconde partie de cette thèse (chapitres 2 et 3), nous nous concentrons sur les clades de plantes pollinisées par les abeilles pour examiner un trait floral peu étudié : la présence de composés chimiques secondaires dans le pollen. Alors que de nombreuses études ont examiné l’importance écologique des composés secondaires du nectar, les composés secondaires du pollen représentent un domaine presque inexploré. Puisque les relations plante-abeille sont probablement centrées sur le pollen et non le nectar, elles pourraient être fortement influencées par la chimie du pollen. Dans le chapitre 2, nous nous concentrons sur les plantes de la famille des Boraginaceae et sur ses membres ouest-paléarctiques. Cette famille de plantes représente une importante ressource pour les abeilles solitaires et les bourdons autant que pour les abeilles mellifères. Nous examinons les alcaloïdes du pollen de 23 espèces et utilisons une analyse phylogénétique comparative pour tester des hypothèses sur leur origine évolutive. Deuxièmement, nous examinons l’impact possible de ces alcaloïdes sur les abeilles solitaires dans des bioessais où des provisions de pollen et nectar de trois de ces espèces (une spécialiste, deux généralistes) ont été supplémentées à des concentrations naturelles d’alcaloïdes du pollen. Des œufs de ces trois espèces d’abeilles ont été transplantées sur ces provisions et leur développement a été examiné. Ces bioessais ont montré que deux de ces trois espèces, une généraliste et une spécialiste, n’ont pas pu se développer sur les provisions supplémentées. Ce résultat démontre pour la première fois que la chimie secondaire du pollen peut avoir un impact sur le développement des abeilles solitaires et par conséquent sur les relations plante-abeille. Sur la base de notre analyse phylogénétique comparative, nous postulons que la présence d’alcaloïdes dans le pollen de certaines espèces de Boraginaceae n’est pas directement liée aux abeilles, mais plutôt que les alcaloïdes font partie de la défense chimique des tissus reproductifs de la fleur. Cependant, six lignées indépendantes disposant de fleurs morphologiquement sophistiquées et adaptées aux abeilles ont des taux d’alcaloïdes du pollen significativement moins élevés que les autres espèces de Boraginaceae. Nous postulons que pour ces espèces, le pollen peut être considéré comme une récompense aux abeilles pollinisatrices, alors que pour d’autres espèces pollinisées par des visiteurs cherchant du nectar, le pollen ne peut pas être considéré comme une récompense. Cette différence importante nous permet de réexaminer la nature complexe des relations plante-abeille dans cette famille de plantes.
Le focus du chapitre trois est un autre clade de plantes où les abeilles sont d’importants pollinisateurs : le genre néotropical Sinningia (Gesneriaceae). Ce genre est un groupe modèle remarquable car il possède des syndromes de pollinisation fortement marqués (principalement colibri et abeille), et car il y a eu de nombreuses transitions indépendantes entre ces syndromes. Comme pour le chapitre deux, nous explorons les métabolites secondaires du pollen pour examiner si la chimie secondaire diffère entre les deux principaux syndromes. Sur la base de nos résultats du chapitre deux, notre hypothèse générale est que les espèces pollinisées par les abeilles montrent des taux de molécules défensives moins élevées que les autres espèces. Les seuls composés chimiques secondaires identifiés dans le pollen étaient des saponines. En accord avec notre hypothèse, les concentrations de saponines étaient inférieures dans le pollen des espèces pollinisées par les abeilles que dans celui des espèces pollinisées par les colibris. Nous discutons plusieurs hypothèses pour expliquer cet résultat : les saponines peuvent repousser les insectes collecteurs de pollen chez les plantes pollinisées par des visiteurs à nectar, étant donné que les saponines ont un effet repoussant, anti-appétant et insecticides reconnus ; alternativement, les saponines pourraient jouer une autre fonction jusqu’à présent non-reconnue, en lien par exemple à l’adhérence du pollen sur les oiseaux pollinisateurs ou pour la croissance du tube pollinique. Des travaux supplémentaires seront nécessaires pour examiner ces hypothèses., Bees are present in almost all terrestrial ecosystems and are of vital importance for the pollination of wild flowers and cultivated crops. Despite being well investigated compared to many other insects, numerous open questions remain on their taxonomy, phylogeny and ecology. The present thesis aims at filling some of the gaps in knowledge concerning the evolutionary and natural history of bees. In addition, it aims at obtaining a better understanding of their complex relationships with flowers. Throughout the thesis, phylogenetics is used as a tool for examining an observed pattern in an evolutionary context. In the first chapter, the evolutionary history and the biogeography of the second largest bee genus worldwide is examined; in the second and third, pollen chemical ecology is investigated in two plant lineages each exhibiting multiple transitions in their pollination biology.
In the first chapter of this thesis, we inferred a phylogeny based on five nuclear genes for the bee tribe Megachilini, one of the most diverse and widely distributed tribe of bees. This tribe includes the large and cosmopolitan genus Megachile, or the leafcutting bees, as well as two cleptoparasitic lineages - "cuckoo" bees that do not build their own nests but hide their eggs into the nest cells of other bees. We use our phylogenetic framework to examine the evolutionary history of these bees, reconstruct their biogeography and propose a new classification. In addition, we test a new methodological approach for the reconstruction of nearly fully-resolved phylogenetic trees using DNA barcodes, approximately 600 bp long sequences of the mitochondrial gene cytochrome oxidase. Our results indicate that the two cleptoparasitic lineages form a monophyletic group nested within the nest-building genus Megachile, thus suggesting a single origin of cleptoparasitism in this bee clade. Biogeography reconstruction analyses suggest a center of origin in the Paleotropical area some 30 million years ago and numerous colonization events of the other geographic regions. Contrary to expectations, there were very few long-distance dispersal events and the current distribution of this large bee tribe can largely be explained by geodispersal between adjacent continents. When used alone, DNA barcodes had little phylogenetic signal: only nodes < 5 million years old could be recovered in such analyses; however, the addition of a single nuclear gene was enough to recover a majority of nodes up to 20 million years old. Lastly, we propose a revised classification at the generic and subgeneric levels for this important group of bees.
In the second part of this thesis (chapters 2 and 3), we focus on bee-pollinated plant clades and examine a little studied floral trait: the presence of secondary defense compounds in the pollen. While numerous studies have examined the ecological significance of nectar secondary compounds, pollen secondary compounds represent a nearly unexplored field of research. Because bee-flower relationships are likely centered on pollen, not nectar, they may strongly be impacted by pollen chemistry. In chapter two, we focus on the plant family Boraginaceae and on its western Palearctic members. This plant family represents an important resource for solitary bees, bumblebees as well as honeybees. We survey the alkaloids in the pollen of 23 species and use comparative phylogenetic analyses to test hypotheses on their evolutionary origin. Second, we examine the possible impact of these alkaloids on solitary bees in bioassays where natural pollen and nectar provisions of three solitary bees (one specialist, two generalists) were supplemented with realistic levels of pollen alkaloids. Eggs of these three species of bees were transplanted onto these provisions and their development was examined. These bioassays indicated that two of the three species, one generalist and one specialist, failed to develop on provisions supplemented with realistic levels of alkaloids. This result demonstrates for the first time that pollen secondary compounds can impact bee development and thus ultimately bee-flower relationships. Based on our comparative phylogenetic analyses, we postulate that the presence of alkaloids in the pollen of some species of Boraginaceae is not directly linked to bees, but rather that alkaloids are part of the chemical defense of the reproductive tissues of the flower. However, six independent lineages exhibiting a sophisticated, bee-adapted morphology had significantly lower levels of alkaloids in the pollen than other species of Boraginaceae. We postulate that in these species, pollen may be considered a reward to pollinating bees, while in other species pollinated by nectar-seeking visitors, pollen does not act as a reward. This important difference allows us to re-examine the complex nature of bee-flower relationships in this plant family.
The focus of chapter three is another plant clade where bees are important pollinators, the Neotropical plant genus Sinningia in Gessneriaceae. This genus is a remarkable model group as it exhibits strongly defined pollination syndromes (mostly hummingbirds and bees), and as there has been numerous, independent switches between these syndromes. As in chapter two, we survey all the secondary metabolites of the pollen and ask the question whether pollen secondary chemistry differs among the different syndromes. Based on our results of chapter two, our general hypothesis is that bee-pollinated species exhibit lower levels of defense chemicals than other species. The only secondary compounds identified in the pollen were saponins. In agreement with our hypothesis, saponin concentrations were lower in bee-pollinated species than in bird-pollinated species. We discuss several hypotheses explaining this pattern: the saponins may deter pollen-collecting insects in plants pollinated by nectar-feeding visitors, given that saponins have known deterrent, antifeedant and insecticidal properties; alternatively, the saponins may play another, hitherto unrecognized function, related for example to pollen adherence to bird pollinators or for the growth of the pollen tube. Future work is needed to examine these hypotheses.