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Jaccard, Charlyne

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Jaccard, Charlyne
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Ancien.ne collaborateur.trice
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https://libra.unine.ch/handle/123456789/31678

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    The consequences of squash domestication on the chemical ecology of plant-insect interactions
    (2021)
    Jaccard, Charlyne 
    ;
    Benrey, Betty 
    La domestication des plantes ainsi que le début de l’agriculture ont été des innovations clés qui ont modelé la société et l’écosystème que nous connaissons aujourd’hui. La plupart des fruits et légumes que nous consommons ont été sélectionnés par l’homme et divergent des plantes sauvages ancestrales en de nombreux aspects que nous nommons syndrome de domestication. Il s’agit en général d’une augmentation de la taille du fruit, d’un complément en nutriment et, dans 60% des cultures, la réduction de la toxicité dans le but de leur consommation. Cette perte de composé chimique est intimement liée à l’augmentation et la prolifération des ravageurs de cultures. Cependant cette affirmation n’est pas ubiquitaire et dépendant de la plante étudiée. Souvent, la sélection de l’organe d’une plante a lieux en vue de sa consommation alimentaire. D’autres motifs de sélection comme l’utilisation des fibres, fabrication d’huile, décoration comme c’est le cas pour les courges, existent également. Les courges (genre Cucurbita) sont d’origine mexicaine et font partie des premières plantes à avoir été domestiquées sur le continent américain avec le maïs et le haricot. Leur domestication daterait d’il y a 10'000 ans selon des preuves archéologiques. Une de leurs premières utilisations a été en tant que récipient car leur chaire était très amère et toxique à cause d’une molécule nommée cucurbitacine. Il existe cinq espèces différentes de courges, toutes ont été domestiquées principalement pour la consommation de leur fruit, mais également pour leur beauté. La domestication des courges et son impact sur les insectes herbivores n’ayant pas été encore étudié, je me suis lancé le défi de comprendre ses conséquences. J’ai précisément voulu étudier les effets de la domestication sur les défenses physiques (trichomes) et chimiques (cucurbitacines) de la plante de courge et comment ces changements ont impacté les insectes sur plusieurs niveaux trophiques. Pour y répondre, j’ai travaillé sous 4 angles différents : 1) J’ai testé l’hypothèse que le but de domestication de la courge (alimentation ou ornementation) influencerait le contenu en cucurbitacines et trichomes des variétés. Pour cela, j’ai utilisé plusieurs espèces de courges par but de domestication. J’ai étudié l’effet de ces changements de défenses sur deux insectes généralistes se nourrissant soit sur les feuilles (Spodoptera latifascia), soit sur les racines (Diabrotica balteata). J’ai trouvé que les buts de domestication n’expliquaient pas les contenus en cucurbitacines. Cependant, les trichomes ont été diminués sur les variétés sélectionnées pour la consommation de leur fruit. Les cucurbitacines n’ont pas d’impact sur la croissance du stade larvaire des insectes étudiés, en revanche elles attireraient fortement les larves de D. balteata. Cette étude a démontré l’importance de la phylogénie lorsqu’on étudie l’impact de la domestication. 2) J’ai analysé les différences en termes de défense de la plante, entre les courges sauvages et domestiquées de l’espèce Cucurbita argyrosperma. Parmi les courges domestiquées, j’ai gardé le concept de but de domestication en étudiant des variétés sélectionnées pour la consommation du fruit ou l’ornementation. J’ai étudié l’impact de la domestication des courges sur un insecte généraliste (Diabrotica balteata) et un insecte spécialiste des courges (Acalymma vittatum) en laboratoire et dans leur milieu naturel (Mexique). J’ai trouvé que toutes les courges domestiquées ont perdu les cucurbitacines dans leurs racines. Les cotylédons des variétés sélectionnées pour la consommation du fruit contiennent toujours des cucurbitacines mais beaucoup moins que les courges sauvages. Le contenu en cucurbitacine des courges sauvages réduit la croissance des insectes généralistes mais pas des spécialistes. La cucurbitacine est un attractif très fort pour les deux types d’insectes. Au Mexique, les dommages sur les plantes domestiquées étaient plus importants. 3) Je me suis intéressée à l’impact indirect de la domestication des courges sur le troisième niveau trophique (ennemi naturel de l’herbivore). Pour cela j’ai étudié la survie, la préférence et la performance du prédateur Atheta coriaria pour des proies ayant mangé des courges soit sauvages, soit domestiquées. En d’autres termes des larves de Diabrotica balteata qui avaient consommé des racines contenant des cucurbitacines versus des larves qui se sont nourries de racines sans cucurbitacines. J’ai trouvé que la cucurbitacine des plantes sauvages n’a pas impacté la survie ou la préférence du prédateur. La séquestration de cucurbitacine par les herbivores ne les protège en rien contre le prédateur étudié. 4) J’ai voulu comprendre pourquoi les variétés de courge domestiquées ne contiennent pas de cucurbitacine. Plus précisément, j’ai étudié l’impact de la domestication des courges sur l’expression des gènes liés à la biosynthèse de la cucurbitacine. J’ai voulu savoir si les courges domestiquées avaient perdu le gène ou perdu l’expression du gène permettant la production de cucurbitacines. J’ai commencé par trouver des gènes orthologues aux gènes connus chez le concombre. Puis j’ai découvert un candidat pour le gène de la première enzyme responsable de la production de cucurbitacine (cucurbitadienol synthase) et six gènes du cytochrome P-450 responsable d’oxydation permettant la production de cucurbitacines. Ensuite j’ai analysé l’expression de ces gènes dans les racines, cotylédons et feuilles des courges sauvages et domestiquées. J’ai trouvé que les variétés de courge domestiquées possédaient toujours les gènes responsables de la production de cucurbitacine, mais que c’était leur expression qui était perturbée par la domestication. Dans les racines, l’expression des gènes est plus élevée chez les courges sauvages. L’expression de ces gènes est nulle dans les feuilles et très faible dans les cotylédons. ABSTRACT Since the start of agriculture, crop domestication has induced significant changes in both plants and human societies. Plant domestication has generally resulted in decreased chemical and physical defenses in crop plants compared to their wild ancestors. A reduction in plant defensive traits is often expected to result in increased insect performance. By selecting (modifying the genetics) desirable traits for humans, it may favor the pest insects that we have to face today in agriculture. However, recent studies have shown that the impact of crop domestication on plant-insect interactions is not ubiquitous. Surprisingly, there is still much discussion on the way by which crop domestication has influenced insect pests. In my PhD project, I hypothesize that the outcome of plant-insect interactions may be influenced by the type of organ targeted during domestication, as well as the by purpose of domestication. Squash (genus Cucurbita) is one of the earliest and most important domesticated plants in the Americas, along with maize and the common bean. The genus Cucurbita was domesticated on several occasions leading to five different species throughout the Americas, beginning around 10,000 years ago. Wild forms of squash are very bitter and toxic to humans and other mammals because they contain cucurbitacins (toxic secondary metabolites). Squash was domesticated at different times and for different purposes (including soap, oil, music instrument, food and beverage container). As a result, we have great variation on fruits size, color and shape. The aim of my PhD project was to examine the overall consequences of squash domestication on plant defenses and its impact on plant-insect interactions. To date, no studies with these specific questions were done on this important world-wide crop. To meet the challenge, I had four main axes: 1) Study the impact of purpose of domestication on the squash defenses (trichomes and cucurbitacins) and how it altered the interaction with generalist insects (Spodoptera latifascia that eat aboveground tissue and Diabrotica balteata, whose adults feed on aboveground tissues and larvae feed on belowground tissues). To test that, I had squash varieties from different species selected for consumption (fruit and seeds) and varieties selected for an ornamental purpose. I found that the varietal selection rather than the purpose of domestication explained the differences in cucurbitacin content. However, trichome density was reduced on varieties selected for consumption. The herbivore performance was not negatively affected by high cucurbitacin content nor by trichome density. Instead, the root herbivore D. balteata larvae preferred to feed on the varieties with high levels of cucurbitacins. This study highlighted the idea that D. balteata is adapted to cucurbits and the importance of phylogeny while studying plant domestication. 2) Study the consequences of Cucurbita argyrosperma domestication on plant chemical (cucurbitacins) and physical (trichomes) defenses and extent to which altered defenses impacted the interaction with two beetle species, the generalist Diabrotica balteata and the squash specialist, Acalymma spp. (Coleoptera: Chrysomelidae). These plants and insects have a long co-evolutionary history. To add to the behavioral bioassays in the lab, I tested the susceptibility of Cucurbita argyrosperma wild and domesticated varieties in a common garden during a field season in Mexico. I found that cucurbitacins were selected out of the domesticated varieties. Trichome density was not reduced through domestication. Larvae of both insects preferred to feed on roots of wild squash, but this negatively affected the performance of the generalist. In the field, leaves of wild and domesticated plants were mainly attacked by adults of the specialist. 3) Study the indirect consequence of Cucurbita argyrosperma domestication on the third trophic level. One of the main results from previous axes was the reduction of cucurbitacins in domesticated squash varieties. It was hypothesized that D. balteata sequester this compound for its own defense against natural enemies. Then, deprived of cucurbitacin by eating domesticated squash, larvae should be more attractive to soil predators. To test this hypothesis, I used the rove beetle predator (Atheta coriaria), which is a generalist soil predator with no coevolutionary history with D. balteata or squash. Overall, I found no evidence that cucurbitacins serve as a protection against predators. The assumed lethal and deterrent impacts of sequestered cucurbitacin by the herbivore on the predator were not observed. However, the survival of Diabrotica balteata larvae was lower when fed on wild squash populations. 4) Study how squash domestication changed the expression of cucurbitacin biosynthesis genes. From Cucurbita argyrosperma genome and literature on genes involved in the cucurbitacins pathway in cucumber, I targeted seven candidates for cucurbitacins biosynthetic genes. One candidate for the very first enzyme involved in the cucurbitacin biosynthesis: cucurbitadienol synthase, and six cytochrome P-450 enzyme. I analyzed the expression of those genes in roots, cotyledons and leaves to explain the differences in cucurbitacin concentration among plant tissues and among wild and domesticated squash. Overall, gene expression was higher in roots compared to cotyledons and for some genes, wild squash populations had a higher expression than the domesticated varieties.