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Ecological impact of the invasive horse-chestnut leaf miner, "Cameraria ohridella" Deschka & Dimic (Lepidoptera: Gracillariidae) on native species

2009, Péré, Christelle, Turlings, Ted

La mineuse du marronnier d’Inde, Cameraria ohridella, est la première mineuse et le premier ravageur important attaquant le marronnier à fleurs blanches, Aesculus hippocastanum, natif des Balkans et introduit en Europe Centrale en tant qu’arbre ornemental. Le papillon, probablement originaire aussi des Balkans, a été découvert pour la première fois en Macédoine, en 1984, et s’est depuis répandu dans toute l’Europe (Chapitre 1). Cette thèse est la première tentative d’évaluation de l’impact écologique d’une mineuse exotique et invasive sur la faune et la flore natives. Cameraria ohridella est attaquée par plusieurs espèces natives de parasitoïdes et prédateurs. Le premier objectif de cette thèse était d’évaluer les interactions de C. ohridella avec les espèces de mineuses natives à travers le partage d’ennemis naturels communs, et en particulier les parasitoïdes. Cet impact indirect est connu sous le nom de "compétition apparente". En dépit du faible taux de parasitisme observé chez C. ohridella, les populations du papillon sont tellement importantes qu’un grand nombre de parasitoïdes, considérés comme polyphages, sont produits deux à quatre fois par an. Ces parasitoïdes ont alors la possibilité d’attaquer d’autres espèces de mineuses et, par conséquent, affecter leur densité, tout particulièrement au printemps. En effet, après la diapause, les parasitoïdes émergent des feuilles mortes de marronnier en même temps, voire plus tôt, que leur hôte et, au moins cinq semaines avant que les larves âgées et les chrysalides de C. ohridella soient disponibles. Nos résultats ont montré que la richesse spécifique et l’abondance des mineuses natives étaient plus basses à proximité de marronniers infestés par C. ohridella comparé aux sites de contrôle (Chapitre 2). Cependant, aucune évidence de compétition apparente n’a été trouvée entre C. ohridella et le charançon du hêtre, Orchestes fagi, dont la mortalité totale, le parasitisme et la prédation n’étaient pas significativement différents en présence et en absence de marronniers infestés. Plusieurs espèces de parasitoïdes attaquant communément C. ohridella ont été élevées sur O. fagi, mais en général, leur densité n’était pas plus importante à proximité de marronniers infestés. Des explications plausibles pour expliquer ces résultats inattendus sont fournies (Chapitre 3). En Europe, des mines de C. ohridella ont également été trouvées sur deux espèces d’érables natifs, Acer pseudoplatanus (érable sycomore) et Acer platanoides (érable plane), mais les taux d’attaques sont très variables. Le second objectif de cette thèse était de fournir une synthèse de la relation trophique entre C. ohridella et A. pseudoplatanus et, d’évaluer la possibilité d’un changement d’hôte de C. ohridella vers A. pseudoplatanus. Nos résultats ont montré qu’un grand nombre d’œufs sont pondus sur A. pseudoplatanus situés à proximité de marronniers infestés et, que la majorité des larves meurt aux jeunes stades. Par contre, il n’y a pas d'évidence que le niveau d’attaque augmente avec le temps, en Europe. Des observations sur le terrain, des études expérimentales d’exposition de jeunes arbres d’A. pseudoplatanus et, des essais d’élevage dans un jardin commun ont montré que les érables sycomores pouvaient varier individuellement dans leur sensibilité face à C. ohridella, tandis qu’il n’y avait pas d’évidence que les populations de C. ohridella varient dans leur performance sur A. pseudoplatanus. Par conséquent, les populations de C. ohridella ne représentent pas, à court terme, un risque majeur pour A. pseudoplatanus (Chapitre 4). De manière générale, cette thèse fournit un des premiers exemples suggérant que les insectes invasifs peuvent affecter indirectement les espèces d’insectes natifs via la compétition apparente. De plus, cette thèse est une importante contribution à la connaissance de l’écologie de C. ohridella car elle fournit les premières informations détaillées de la relation trophique entre C. ohridella et A. pseudoplatanus., The horse-chestnut leaf miner, Cameraria ohridella, is the first leaf miner and first major pest known to attack the white flowering horse-chestnut tree, Aesculus hippocastanum, native to the Balkans and introduced in Central Europe as an ornamental urban tree. This moth, which probably originates from the Balkans, was first discovered in Macedonia in 1984 and has since invaded most of Europe (Chapter 1). This thesis is the first attempt to investigate the ecological impact of an invasive alien leaf miner on native fauna and flora. Cameraria ohridella is attacked by several European parasitoids and predators. The first aim of this thesis was to assess the interactions of C. ohridella with native leaf miner species through their shared natural enemies, and in particular, parasitoids. This indirect impact is known as apparent competition. Despite the low parasitism rates observed in C. ohridella, populations are so high that an unusual number of polyphagous parasitoids is produced two to four times per year. These parasitoids then have the opportunity to attack other leaf miners and, consequently, affect their density, especially in spring. After overwintering, the parasitoids emerge from dead leaves of horse-chestnut at the same time as, or earlier than, their host, and at least five weeks before suitable C. ohridella larvae or pupae are available. Our results showed that species richness and abundance of native leaf miners were lower in the vicinity of horse-chestnut trees infested by C. ohridella compared to control sites (Chapter 2). However, no evidence for apparent competition was found between C. ohridella and the native beech leaf mining weevil, Orchestes fagi, as total mortality, parasitism and predation were not significantly different. Several parasitoid species commonly attacking C. ohridella were reared from O. fagi, but, in general, their density was not higher in the vicinity of infested horse-chestnut trees. Possible explanations for these unexpected results are provided (Chapter 3). In Europe, mines of C. ohridella have also been recorded on two native maple species, Acer pseudoplatanus and Acer platanoides, but attacks are highly variable. The second aim of this thesis was to provide an overview of the relationship between C. ohridella and A. pseudoplatanus and to assess the possibility of a host shift by C. ohridella to A. pseudoplatanus. So far, our results have shown that high numbers of eggs are laid on A. pseudoplatanus when the trees are surrounded by horse-chestnut and that the majority of the larvae died in the first two instars. Our outcomes also showed that there is no clear indication that the level of attack increases with time in Europe. Field observations, experimental exposure of A. pseudoplatanus saplings and rearing trials in a common garden study showed that individual trees may vary in their susceptibility to C. ohridella, whereas there was no evidence that C. ohridella populations vary in their performance on A. pseudoplatanus. Thus far, there is little evidence that C. ohridella represents a major risk for A. pseudoplatanus (Chapter 4). Overall the present thesis provides, to our knowledge, one of the first examples suggesting that invasive alien insects may indirectly affect native species of insect through apparent competition. Moreover, this thesis is an important contribution to the knowledge of the ecology of C. ohridella because it provides the first detailed information on the relationship between C. ohridella and A. pseudoplatanus.