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Helfenstein, Fabrice
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Helfenstein, Fabrice
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- PublicationAccès libreConsequences of the different social roles in a cooperatively breeding society : insights from oxidative stress(2018)
; ; Bennet, Nigel C.De grandes différences dans l'expression des comportements coopératifs existent entre et au sein d´individus chez les espèces pratiquant la reproduction coopérative, où des aides reportent leur dispersion du groupe natal, renoncent à se reproduire et augmentent le succès reproducteur des parents. Comprendre ces différences a été un objectif majeur pour les écologistes évolutionnistes, et la théorie de la sélection de parentèle et de la valeur sélective inclusive ont apporté un éclairage important sur cette question. Des recherches importantes ont montré les rôles prépondérants des bénéfices de succès reproducteur indirects et du degré d'apparentement entre individus dans l'expression des comportements coopératifs. Cependant, peu d'études ont examiné les coûts directs encourus par les individus coopérants, alors même que ces coûts constituent la troisième composante de la sélection de parentèle. Le stress oxydant pourrait représenter un important coût à court terme des comportements coopératifs énergétiquement exigeants, car le stress oxydant peut entraîner une diminution de la fécondité et de la survie, diminuant ainsi la valeur sélective des individus. Dans cette thèse, j'étudie les coûts d'oxydation à court terme des comportements coopératifs chez un rongeur pratiquant la reproduction coopérative, le rat-taupe de Damaraland (Fukomys damarensis). J'ai tout d'abord développé une nouvelle méthode, sensible et sélective, pour permettre la quantification des dommages d'oxydation aux lipides (malondialdéhyde - MDA, Chapitre 2). J'ai ensuite expérimentalement manipulé les contributions coopératives chez des rats-taupes de Damaraland en captivité (Chapitre 3) et fournis la première preuve que l'augmentation des contributions coopératives induit un stress oxydant chez les mâles et les femelles. Bien que cela n'aboutisse pas à l'accumulation de dégâts d'oxydation dans les globules rouges (un tissu somatique), de tels dégâts sont visibles dans la lignée germinale des aides mâles (éjaculats), suggérant que ces mâles privilégient la protection antioxydant des tissus germinaux. Ces résultats suggèrent un compromis évolutif entre survie et reproduction, et suggère que les aides mâles peuvent subir des coûts en termes de valeur sélective en raison d'une diminution de fécondité causée par l'augmentation de leurs contributions coopératives. Enfin, j'ai testé la possibilité que les hormones glucocorticoïdes (GC) puissent réguler le lien entre les contributions coopératives et leurs coûts d'oxydation (Chapitre 4), en raison des effets des GC sur la régulation positive des comportements coopératifs, chez les rats-taupes de Damaraland, comme chez d'autres espèces pratiquant la reproduction coopérative. Chez les aides femelles, j'ai démontré que l'augmentation des niveaux de GC n'affecte pas le stress oxydant dans les érythrocytes, mais conduit à l'accumulation de dommages d'oxydation dans le plasma. Bien que le traitement aie conduit à l'augmentions concomitante des niveaux de GC, des contributions coopératives et du stress oxydant, les différentes relations entre ces variables suggèrent que les coûts d'oxydation induits par des niveaux élevés de GC et par des contributions coopératives accrues peuvent affecter indépendamment la valeur sélective des individus. En résumé, mes résultats suggèrent que, chez les espèces pratiquant la reproduction coopérative, les contributions coopératives et les mécanismes physiologiques responsables de leur régulation induisent des coûts d'oxydation à court terme susceptibles de s'accumuler et d'avoir un impact sur la valeur sélective inclusive des individus. Large differences in cooperative contributions are evident, both within and between individuals of cooperatively breeding species, where helpers forfeit their own reproduction and aid the breeders in raising their young. Understanding this variation has been a major goal for evolutionary ecologists and inclusive fitness theory has stimulated such investigation. Significant research has focused on the effects of differences in indirect fitness benefits and in relatedness between cooperating individuals, on the expression of cooperative behaviours. Yet, fewer studies have focused on the differences in direct fitness costs incurred by cooperative behaviours, the third relevant component of inclusive fitness theory. Oxidative stress represents a prominent candidate mechanism for underlying short-term costs of energetically demanding cooperative behaviours and may lead to decreased fecundity and survival, thereby affecting an individual’s direct fitness. In this thesis, I investigate the short-term oxidative costs of cooperative behaviours in a cooperatively breeding rodent, the Damaraland mole-rat (Fukomys damarensis). I started by developing a new, sensitive, and selective method, to allow the quantification of oxidative damage to lipids (malondialdehyde – MDA; Chapter 2) in further work of this thesis. I then experimentally manipulated cooperative contributions in captive Damaraland mole-rats (Chapter 3) and provided the first evidence that increases in cooperative contributions induce oxidative stress in males and females. Although this did not result in the accumulation of oxidative damage in a somatic tissue (erythrocytes), it did so in the germline of male helpers (ejaculates), suggesting that these males favour the protection of somatic over germline tissues against oxidative stress. These results are indicative of a trade-off between survival and reproduction, and helpers may experience fitness costs through decreased fecundity upon increased cooperative contributions. Lastly, I tested the possibility that glucocorticoid hormones (GCs) mediate a link between cooperative contributions and their oxidative costs (Chapter 4), due to GCs effects on the upregulation of cooperative behaviours in Damaraland mole-rats and other cooperative breeders. Using female helpers, I revealed that increased GC levels did not affect oxidative stress in erythrocytes but led to the accumulation of oxidative damage in the plasma. Although the treatment increased GC levels, cooperative contributions and oxidative stress, the different relationships between these variables suggest that the oxidative costs induced by elevated GC levels and by increased cooperative contributions may independently affect individuals’ direct fitness. In sum, my results suggest that cooperative contributions and the physiological mechanisms responsible for their regulation induce short-term oxidative costs, prone to accumulate and impact inclusive fitness in cooperatively breeding species. - PublicationAccès libreOxidative stress as a life history constraint: pespectives from a bat species with alternative reproductive tactics/(2018)
; Fasel, NicolasAu cours de cette thèse, j’ai étudié le rôle du stress oxydant en tant que contrainte pour les traits d’histoire de vie, en utilisant les chauves-souris Fer de lance à lunettes (Carollia perspicillata) comme modèle d’étude. Chez cette espèce, les mâles présentent trois tactiques de reproduction alternatives qui ont des succès reproducteurs différents, et dont l’acquisition pourrait être influencée par les conditions de vie précoce. Tout d’abord, j’ai étudié l’effet du stress oxydant comme contrainte pendant le début de vie. J’ai induit un mauvais départ en utilisant une restriction alimentaire suivit par un rétablissement de la nourriture ad libitum. Bien que j’aie trouvé que la croissance générait du stress oxydant, je n’ai pas trouvé de coût physiologique à court-terme (stress oxydant et glucocorticoïdes) associé à la croissance compensatoire effectuée. De plus, la survie pendant la première année n’était pas clairement impactée par notre traitement. Ces résultats suggèrent que les jeunes ont été capable de mitiger efficacement les conséquences à court-terme d’un mauvais départ. Ensuite, j’ai étudié le rôle du stress oxydant comme contrainte pour la reproduction, afin de tester si la protection anti-oxydante peut représenter un médiateur du compromis d’allocation entre les traits pré- et post-copulatoires, permettant ainsi d’expliquer la qualité spermatique supérieure trouvée précédemment chez les mâles opportunistes. Au cours d’une expérience où j’ai manipulé expérimentalement les tactiques de reproduction des mâles, j’ai trouvé que tous les mâles, quelle que soit leur tactique, présentaient une qualité spermatique similaire (morphologie et capacité natatoire). Bien que les dommages oxydatifs impactassent négativement la capacité natatoire, le profil redox à la fois dans le sang et les éjaculats était le même pour tous les mâles. Globalement, nos résultats suggèrent qu’un compromis d’allocation entre l’investissement dans le soma et les éjaculats pourrait ne pas avoir lieu chez cette espèce. Comme d’autres études avant nous, nous n’avons pas trouvé de corrélation entre les capacités natatoires et la morphologie des spermatozoïdes, ce qui remet en question l’existence d’un lien fonctionnel entre ces deux traits. Enfin, nous proposons que les mâles puissent appliquer une stratégie de « bet-hedging gamétique » où la production de spermatozoïdes à la morphologie hautement variable pourrait permettre d’optimiser les capacités de fertilisation de l’éjaculat pour des risques de compétition spermatique variable.
En conclusion, nous avons trouvé que le début de vie était associé à des niveaux élevés de stress oxydant, bien que la croissance compensatoire n’ait pas entrainé de coûts physiologique sur le court-terme. De plus, le stress oxydant ne semble pas contraindre l’expression des tactiques de reproduction alternatives. Je suggère donc que le stress oxydant ne représente pas une contrainte forte chez les chauves-souris Fer de lances à lunettes. Je propose également que les mâles harems puissent investir à la fois dans les traits pré- et post- copulatoires, afin de conjointement attirer les femelles et d’assurer la fertilisation. Enfin, je prône que les études expérimentales devraient, le plus possible, être conduites dans l’environnement naturel plutôt qu’en cages, et ai donc créé un piège sélectif à cet effet.
, In this thesis, I investigated the role of oxidative stress (OS) as a constraint for life history traits, using Seba’s short-tailed bats (Carollia perspicillata) as a model species. In this species, males exhibit three alternative reproductive tactics having unequal pay-offs, and whose acquisition could be impacted by early life conditions. First, I studied the effect of OS as a constraint during early life. I induced early adverse conditions using food restriction followed by ad libitum feeding. Although we found that growth generated oxidative damage, we did not find physiological short-term costs (OS and glucocorticoids) to compensatory growth. Moreover, survival during the first year was not significantly impacted by our treatment. These results suggest that pups were able to efficiently mitigate the short-term consequences of early-life adverse conditions. Then, I tested the role of OS as a constraint for reproduction and investigated whether antioxidant protection could mediate the trade-off between pre- and post-copulatory traits, and thus explain the higher sperm quality found previously in sneaker males. In an experiment where we manipulated males’ reproductive tactic, we found that all males, regardless of their tactic, exhibited similar sperm quality (sperm swimming performance and sperm morphology). Although oxidative damage negatively impacted sperm swimming performance, the redox profile of blood and ejaculates were similar for all males. Overall, our results suggest that a trade-off between investing in the soma or in the ejaculate might not occur. As other studies before, we did not find a correlation between sperm swimming performance and sperm morphology, which questions the existence of a functional link between those two traits. Finally, we propose that males may apply a “gametic bet-hedging” strategy, whereby they would produce highly morphologically variable sperm to optimize their sperm fertilizing abilities across varying sperm competition risks.
In conclusion, we found that early life was associated with elevated levels of OS, although compensatory growth did not entail physiological costs on the short-term. Moreover, oxidative stress did not seem to constraint the expression of alternative reproductive tactics. Overall, I suggest that OS might not represent a strong constraint in Seba’s short-tailed bats. I suggest that harem males might invest in both pre- and post-copulatory traits to both attract females and secure fertilizations. Finally, I advocate for experimental studies to be conducted in the natural environment rather than in cages, and I designed a selective trap for that purpose. - PublicationAccès libreOxidative stress in sperm competition games: experimental tests of the soma vs. germline allocation trade-off in wild house sparrows "Passer domesticus"Female promiscuity leads to the situation where ejaculates of two or more males compete for the fertilization of the ova. Therefore, the reproductive success of a male largely depends on its ejaculate quality, and thus sperm competition exerts strong selection into traits that maximize the fertilizing ability of an ejaculate. Theory predicts that males should progressively increase resource investment into the production of high quality ejaculates as they incur in higher costs to obtain a mate. Yet, the resources being strategically allocated between somatic vs. germline functions remained to be uncovered. Sperm cells are highly vulnerable to oxidative stress (OS), which is known to impair male fertility. Thus, males being able to better protect their ejaculates from oxidative damage should produce higher quality ejaculates. In species where social dominance determines access to fertile females, the oxidation-based soma vs. germline trade-off predicts that subordinate males would strategically allocate more antioxidant resources into their germline, and thus far best in ejaculate quality. In contrast, dominant males should prioritize the protection of their soma over their germline, and thus produce more oxidized and lower quality ejaculates. I tested these predictions using wild House Sparrows Passer domesticus, a passerine species where male reproductive behaviors are associated to their social dominance. To approach the oxidation-based soma vs. germline predictions I experimentally (1) manipulated males’ social status, (2) increased the amount of oxidative stress, and (3) induced an immune response. For those experiments, I explored how male phenotype (e.g. badge and/or dominance) would correlate to germline traits (e.g. sperm morphology, swimming ability) and to patterns of antioxidant allocation into sperm. I found evidence that males that better protect their ejaculates from oxidative damage produced better quality ejaculates, and thus dominant males produced more oxidized and less motile ejaculates (Chapter 1). For instance, when males face higher levels of oxidative stress, they produce ejaculates that are more oxidized and swim at lower speeds (Chapter 5). Differences in ejaculate quality were not explained by differences in sperm morphology, yet the correlations between sperm morphological design and function across social ranks suggest that ejaculate quality depends on the energetics of the sperm cell (Chapter 2). Further, dominant males also produced ejaculates that have larger morphological variation, suggesting that they invest fewer resources into controlling their ejaculate production (Chapter 3). Remarkably, I showed that males can adjust their ejaculate quality and sperm morphological variation to rapid changes of their social environment (Chapters 1 and 3), and that changes in ejaculate quality are paralleled by changes in antioxidant allocation into the ejaculate (Chapter 3). Further, we did not find evidence that male secondary traits would reflect male fertility, yet it seems to signal the oxidative balance of sperm (Chapter 4). Finally, we observed that males at the lower end of the hierarchy could produce ejaculates similar to those of the dominant males, namely their ejaculates had high levels of morphological variation, high oxidative stress, and low motility (Chapters 1 and 3). We suggest that males at the bottom of the hierarchy cannot invest as much resources as predicted into ejaculate quality without compromising their somatic condition. Thus, when they gain positions within a social hierarchy they proportionally increase ejaculate investment (Chapter 1), and they their ejaculates are the most damaged when males face an oxidative challenge (Chapter 5). Altogether, I suggest that under sperm competition oxidative stress and antioxidant allocation are the physiological mechanism modulating male reproductive tactics.