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Pesticides distribution and chronic honeybee colony exposure in Swiss agricultural landscapes

2023, Chèvre, Esteban Paul, Aebi, Alexandre

Due to their foraging behavior, honeybees interact with the environment. In agricultural landscapes, honeybees play a crucial role as pollinators collecting pollen and nectar from mass-flowering crops, orchard and vineyards which provide important resources for honeybees. Therefore, pesticide contamination of bee products is a widespread phenomenon. In the agricultural landscapes of western Switzerland, an ultra-trace level determination of neonicotinoid analysis was performed. A total of 200 honey and pollen samples from 30 apiaries over three years were analyzed based on efficient modified quick, easy, cheap, effective, rugged, and safe extractions (QuEChERS) followed by a UHPLC-MS/MS quantification. Furthermore, brood size and pollen stocks area were evaluated using ColEval method to assess the sublethal chronic honeybee colonies exposure. 94% of our samples contained at least one of the targeted neonicotinoids, 63% of the samples were contaminated by doses greater or equal to 0.1ng/g and 62% of the samples contained two or more neonicotinoid. Thiacloprid and acetamiprid were the most frequently detected molecules. Also, this study found traces of banned or highly regulated neonicotinoids, suggesting their persistence in the environment. The incidence of contamination was higher in honey than in pollen samples, indicating a more frequent occurrence. The prevalence was higher in pollen samples, suggesting higher levels of contamination per samples. The fact that pollen samples were grouped by period ensured greater consistency than honey samples for long-term analysis of pesticide residues. Samples from apiaries located in crop-dominated landscapes were found to be more contaminated than samples from grassland-dominated landscapes. Finally, this study showed that a cumulated concentration of neonicotinoid found in spring pollen samples reduced the surface area of further pollen stocks and brood size. These results may argue in favor of the deleterious effects of larval exposure to a mixture of neonicotinoid and other pesticides on the foraging capacity of newly emerged bees. Moreover, these results might indicate a deleterious indirect effect of contaminated pollen on nurse bees’ foraging. Further efforts should focus on monitoring honeybee colonies exposure to a mixture of pesticides in agricultural landscapes and could integrate farmers’ practical management as a reference for sampling.

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Les pesticides: lacunes et alternatives

2020-2-9, Aebi, Alexandre, Mitchell, Edward

Les études de l’impact des néonicotinoïdes sur les abeilles ont permis une prise de conscience sur la toxicité de ces molécules. Mais ces insectes ne sont pas les seuls à subir les conséquences de l’usage massif des pesticides en agriculture conventionnelle. En nous focalisant sur l’abeille, ne risque-t-on pas de négliger les effets sur les autres organismes vivants?

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Ultra-trace level determination of neonicotinoids in honey as a tool for assessing environmental contamination

2019-2-5, Kammoun, Souad, Mulhauser, Blaise, Aebi, Alexandre, Mitchell, Edward, Glauser, Gaetan

Neonicotinoids and the closely related insecticide classes sulfoximines and butenolides have recently attracted growing concerns regarding their potential negative effects on non-target organisms, including pollinators such as bees. Indeed, it is becoming increasingly clear that these effects may occur at much lower levels than those considered to be safe for humans. To properly assess the ecological and environmental risks posed by neonicotinoids, appropriate sampling and analytical procedures are needed. Here, we used honey as reliable environmental sampler and developed an unprecedentedly sensitive method based on QuEChERS and UHPLC-MS/MS for the simultaneous determination of the nine neonicotinoids and related molecules currently present on the market (acetamiprid, clothianidin, dinotefuran, flupyradifurone, imidacloprid, nitenpyram, sulfoxaflor, thiacloprid and thiamethoxam). The method was validated and provided excellent levels of precision and accuracy over a wide concentration range of 3–4 orders of magnitude. Lowest limits of quantification (LLOQs) as low as 2–20 pg/g of honey depending on the analytes were reached. The method was then applied to the analysis of 36 honey samples from various regions of the World which had already been analysed for the five most common neonicotinoids (acetamiprid, clothianidin, imidacloprid, thiacloprid and thiamethoxam) in a previous study. This allowed us to determine the long-term stability (i.e. up to 40 months) of these molecules in honey, both at room temperature and −20 °C. We found that the five pesticides were stable over a period of several years at −20 °C, but that acetamiprid and thiacloprid partially degraded at room temperature. Finally, we also measured the levels of dinotefuran, nitenpyram, sulfoxaflor and flupyradifurone and found that 28% of the samples were contaminated by at least one of these pesticides.

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Understanding negative biodiversity–ecosystem functioning relationship in semi-natural wildflower strips

2018-12-7, Sandau, Nadine, Naisbit, Russel E, Fabian, Yvonne, Bruggisser, Odile T, Kehrli, Patrick, Aebi, Alexandre, Rohr, Rudolf, Bersier, Louis-Felix

Studies on biodiversity–ecosystem functioning (BEF) in highly controlled experiments often yield results incompatible with observations from natural systems: experimental results often reveal positive relationships between diversity and productivity, while for natural systems, zero or even negative relationships have been reported. The discrepancy may arise due to a limited or closed local species pool in experiments, while natural systems in meta-community contexts experience dynamic processes, i.e., colonization and extinctions. In our study, we analysed plant community properties and above-ground biomass within a semi-natural (i.e., not weeded) experiment in an agricultural landscape. Eleven replicates with four different diversity levels were created from a species pool of 20 wildflower species. We found an overall significant negative relationship between total diversity and productivity. This relationship likely resulted from invasion resistance: in plots sown with low species numbers, we observed colonization by low-performing species; colonization increased species richness but did not contribute substantially to productivity. Interestingly, when analysing the biomass of the sown and the colonizer species separately, we observed in both cases positive BEF relationships, while this relationship was negative for the whole system. A structural equation modelling approach revealed that higher biomass of the sown species was linked to higher species richness, while the positive BEF relationship of the colonizers was indirect and constrained by the sown species biomass. Our results suggest that, in semi-natural conditions common in extensive agroecosystems, the negative BEF relationship results from the interplay between local dominant species and colonization from the regional species pool by subordinate species.

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La santé des châtaigniers comme cause patrimoniale : bio-terrorisme amateur, assouplissement administratif et « neutralité active » des sciences citoyennes

2022, Aebi, Alexandre, Hertz, Ellen

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ColEval: Honeybee COLony Structure EVALuation for Field Surveys

2020-1-5, Hernandez, Julie, Maisonnasse, Albin, Cousin, Marianne, Beri, Constance, Le Quintrec, Corentin, Bouetard, Anthony, Castex, David, Decante, Damien, Servel, Elois, Buchwalder, Gerald, Brunet, Francois, Feschet-Destrella, Estelle, de Bellescize, Kiliana, Kairo, Guillaume, Frontero, Léa, Pédehontaa-Hiaa, Miren, Buisson, Robin, Pouderoux, Theo, Aebi, Alexandre, Kretzschmar, André

Methods for the evaluation and comparison of the structure of numerous honeybee colonies are needed for the development of applied and fundamental field research, as well as to evaluate how the structure and activity of honeybee colonies evolve over time. ColEval complements existing methods, as it uses an online reference image bank for (human) learning and training purposes. ColEval is based on the evaluation of the surface area percentage occupied by different components of a honeybee colony: adult worker bees, open and capped brood, honey, nectar, and pollen. This method is an essential tool for the description of the evolution in the size of honeybee colonies. The procedure makes allowances for tendencies between different observers and uses them to calculate accurate measurements of honeybee colony evaluation. ColEval thus allows for a posteriori comparison of under- or over-evaluation made by different observers working on the same project; it is thus possible to eliminate observer bias in the measurements and to conduct large surveys.

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Eclairage: «Pesticides: et les compétences locales?»

2019-1-21, Aebi, Alexandre

Des universitaires nous éclairent sur des sujets d’actualité, de société, ou de recherche. Aujourd’hui, Alexandre Aebi de l’Université de Neuchâtel évoque l’interdiction des pesticides dans le canton de Neuchâtel.

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Lutter pour la santé des abeilles. Processus d’appropriation des stratégies de soin contre Varroa destructor en Suisse romande

2021, Correia, Mélissa, Aebi, Alexandre

La surmortalité des colonies d’abeilles d’élevage, Apis mellifera, est un phénomène que les apicultrices et apiculteurs rencontrent depuis plusieurs décennies. En Suisse, cette anomalie est imputée par les institutions politiques à la présence d’un acarien originaire d’Asie au sein des ruches, Varroa destructor, qui est un parasite d’Apis mellifera. Pour tenter de résoudre ce problème, la Confédération a mis en place en 2013 un service sanitaire dédié aux abeilles élevées dans le cadre de l’apiculture, le Service Sanitaire Apicole, sur le modèle de ses homologues conçus pour d’autres animaux de rente (Service Sanitaire Bovin, Service Sanitaire Porcin, etc.). Cette prise en main de la santé des abeilles par le politique découle sur toute une liste de « bonnes pratiques apicoles » élaborées sur la base de connaissances scientifiques issues des acteurs qui composent Agroscope, le centre de compétences de la Confédération en matière de recherche agronomique. Dans ce cadre, le Service Sanitaire Apicole a conçu le « Concept Varroa », qui se présente sous la forme d’un programme annuel de gestes et de traitements techniques, conseillés mais non obligatoires, à effectuer sein des ruchers par les apicultrices et apiculteurs, afin d’enrayer la prolifération des varroas. Ma recherche s’intéresse donc au processus d’appropriation (Latzko-Toth, Proulx 2015) de ce Concept par des apicultrices et des apiculteurs de suisse romande, au travers de la sociologie de l’acteur réseau. La considération du Concept Varroa comme un objet sociotechnique (Callon 2006) qui est en relation avec des apicultrices et apiculteurs permet de mettre en lumière les limites de la production des savoirs et des technologies développés dans le cadre de la relation entre sciences et politiques.

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Agriculteurs, apiculteurs et chercheurs unis pour la sauvegarde des pollinisateurs

2019-11-1, Sutter, Louis, Aebi, Alexandre, Buchwalder, Gerald, Caballé, Pierre, Dietemann, Vincent, Girardin, Olivier, Hernandez, Julie, Jacopin-Bucher, Eloise, Mayor, Pascal, Ménétrier, Vanessa, Praz, Christophe, Varennes, Yann-David

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Evolution of the "Castanea sativa" - "Dryocosmus kuriphilus" - "Torymus sinensis" - system in southern Switzerland

2019, Gehring, Eric, Aebi, Alexandre, Conedera, Marco

L’arrivée de nouveaux organismes qui peuvent s’avérer potentiellement nuisibles à l’égard des personnes et des écosystèmes est devenu un objet de préoccupation quotidienne, à tel point qu’il existe en Suisse environ 800 espèces reconnues d’organismes étrangers, dont au moins 107 sont considérées invasives. Pour maîtriser ce genre d’insectes nuisibles l’une des méthodes possibles consiste à importer et introduire des ennemis naturels provenant de leur pays d’origine en leur permettant d’agir en tant qu’agents de lutte biologique. Un excellent exemple type est le cas récent du cynips du châtaignier originaire d’Asie (Dryocosmus kuriphilus Yasumatstu) qui a fait son arrivée en 2002 en Europe et qui a été combattu avec l’importation de son ennemi naturel Torymus sinensis Kamijo Malgré la présence d’un grand nombre d’études menées par les chercheurs japonais, au moment où j’ai commencé cette thèse, nous ne disposions que de connaissances limitées sur l’ensemble des dégâts provoqués par des attaques répétées du cynips et sur la capacité de reprise de l’arbre-hôte (Castanea sativa Miller) lorsque la lutte biologique atteint son but. L’objectif de cette thèse est donc d’étudier et de présenter l’évolution des forêts de châtaignier, de l’arrivée du ravageur jusqu’au contrôle biologique, en mettant en évidence l’ensemble des dégâts subis par l’arbre, ses modalités de reprise et les effets considérables qu’une lutte biologique tardive peut entraîner.
Nous nous sommes d’abord concentrés (chap.2) sur la partie méthodologique en recherchant les meilleurs indicateurs pour analyser l’évolution épidémique sur le châtaignier, en particulier sur le plan des dégâts et des processus de réparation. Plus précisément, nous avons utilisé la relation aire foliaire-section d’aubier en nous basant sur l’approche du pipe model pour faire une estimation quantitative de la biomasse verte d’une branche avant et après l’arrivée de l’insecte nuisible, y compris pendant la période de pic de l’épidémie et la première et deuxième année de rétablissement grâce l’action progressive de T. sinensis. Ensuite, la perte de la surface foliaire a été utilisée comme variable réponse dans une analyse de modèle de régression mixte pour choisir les caractéristiques architecturales les plus appropriées (par ex. le type de galle, le type de bourgeon, le type de pousse) permettant d’expliquer l’évolution des dégâts au niveau des branches. Les résultats ont montré que durant le pic de l’épidémie, les pertes de la surface foliaire excédaient 70% avec des altérations significatives de l’architecture des branches en fait de bourgeons dormants (réserves de l’arbre) et d’augmentation de pousses mortes. De plus notre analyse a révélé que les indicateurs traditionnellement utilisés et généralement mentionnés dans la littérature pour mesurer le taux d’infestation du cynips du châtaignier (par ex. le nombre de bourgeons infestés vs le nombre de bourgeons sains) ne parviennent pas à fournir une estimation fiable de la perte effective de surface foliaire, tandis que la combinaison de trois caractéristiques architecturales des branches d’un arbre (galles, pousses mortes, bourgeons dormants) dans un index composé (DCI) permet d’obtenir une évaluation beaucoup plus réaliste des dégâts subis par les branches pendant toute la durée de l’épidémie.
Ce chapitre se conclut par une réflexion sur le sens et l’utilité des index disponibles (DCI, taux d’infestation, transparence de la couronne).
Simultanément (chap.3) nous nous sommes penchés sur la procédure habituelle de vérification de la présence du parasite par dissection de galles recueillies sur le terrain; ainsi nous avons optimisé le nombre de galles à récolter pour évaluer avec précision le taux de parasitisme de T. sinensis aux dépens de D. Kuriphilus. À l’aide d’une approche de substitution spatio-temporelle (space-for-time substitution approach) nous avons utilisé 15 sites pour créer un suivi temporel (temporal) qui nous a permis de reconstruire les phases principales du développement de la population de T. sinensis, à partir du moment de son arrivée ou du lâcher sur le site jusqu’à son établissement et son contrôle complet sur la population du cynips. À l’aide de simulations de bootstrap, nous avons analysé la précision que différents essais d’échantillonnage (par ex. quantité de galles à récolter) pouvaient conférer à l’évaluation du succès des lâchers de T. sinensis (détection de l’insecte dans les galles) et sur l’évolution de son taux de parasitisme pendant l’établissement et la croissance de sa population jusqu’à ce que la lutte biologique soit achevée. Les résultats ont démontré qu’après le premier lâcher, 200 galles suffisent pour évaluer en toute confiance sa présence, tandis que lorsque les populations de T. sinensis deviennent stables, 100 galles suffisent pour évaluer son taux de parasitisme.
L’évolution du système Castanea sativa – Dryocosmus kuriphilus – Torymus sinensis, de l’arrivée de l’insecte nuisible à la situation après quatre ans de lutte biologique (chap.4), a ensuite été analysée en utilisant les index décrits dans les chapitres précédents sur 15 sites choisis sur une grille de 10 x 10 km de manière à couvrir toute la surface du nord au sud de la Suisse méridionale. Les résultats montrent que la dynamique de la population de T. sinensis (chap. 4.1) affiche une croissance exponentielle avec différents taux en fonction de la distance du site italien de lâcher le plus proche et, partiellement, de l’abondance du cynips. De ce fait le temps requis pour atteindre le seuil de lutte biologique depuis l’arrivée de T. sinensis s’est révélé beaucoup plus court (seulement deux ans) pour les peuplements des régions du nord que pour ceux du sud (sept ans) qui ont donc subi de plus graves dommages. Une fois que la population de T. sinensis devient consistante, le contrôle exercé sur le cynips semble garantir un niveau d’infestation bas et stable avec de légères fluctuations. À la longue les deux populations baissent sensiblement en termes de nombres absolus à tel point qu’il devient presqu’impossible de trouver des galles. En ce qui concerne le châtaignier (chap. 4.2) les dégâts varient en fonction du temps écoulé entre l’arrivée du cynips et le contrôle biologique par T. sinensis. Plus précisément, les arbres qui se trouvent sur des sites où les attaques incontrôlées du cynips se sont répétées pendant sept ans présentent des portions importantes de couronne mourante et des réactions provoquées par le stress (par ex., rejets le long du tronc) alors que sur les sites où les deux insectes sont arrivés presque simultanément, les dégâts sont inférieurs et presque imperceptibles.
Enfin, les effets importants du contrôle tardif du cynips sur six sites suisses se sont vérifiés par la perte temporaire de produits typiques tel que le miel de châtaignier monofloral (chap.5). Nous avons en particulier déterminé la composante due au châtaignier dans la composition du miel à l’aide d’une approche combinée chimique et sensorielle, et nous avons mis en relation les résultats obtenus avec les index de dégâts. Les statistiques ont montré que la présence de la châtaigne dans la composition du miel diminue de manière significative à partir d’un niveau d’infestation de D. kuriphilus de 30%, tandis que la production du typique miel de châtaignier monofloral devient presqu’impossible dans le secteur observé par l’analyse lorsque les dégâts atteignent 40% et plus.
En synthèse cette thèse fournit de nouvelles connaissances sur les dégâts causés par le cynips au châtaignier en présentant les retombées écologiques (et culturelles) lorsque la lutte contre l’insecte advient avec un certain retard. Elle contribue également à éclaircir la méthodologie adoptée pour évaluer correctement l’impact global de l’épidémie causée par le cynips. Enfin et surtout, elle présente un cas de lutte biologique réussie dans un système agroforestier. Pour finir, quelques lignes de recherche future sont formulées dans le chapitre conclusif., The arrival of new organisms that may potentially become harmful for people and ecosystems has become a world-wide daily concern to the point that in Switzerland about 800 established alien species exist, of which at least 107 are considered invasive. A possible way to control such pests is by importing and releasing natural enemies from their countries of origin, letting them to act as so-called biocontrol agents. The discovery in 2002 of the Asian chestnut gall wasp (Dryocosmus kuriphilus Yasumatsu) in Europe and the subsequent importation of its natural enemy Torymus sinensis Kamijo is a prime example in this sense.
Even though a lot of studies have already been done by Japanese researchers, when I started my thesis, there was poor knowledge on the overall damages due to repeated D. kuriphilus attacks as well as on the reactions and recovery patterns of the host tree (Castanea sativa Miller) when the biocontrol is reached. Therefore the aim of this thesis is to present the evolution of the chestnut forests from the arrival of the pest to the biological control, highlighting the overall tree damages, its recovery patterns and the far-reaching effects that a delayed pest control can cause.
We first focused (chapter 2) on the methodological part by studying the best indices to analyze the epidemic evolution on the chestnut tree, especially in terms of damages and recovery pattern. Specifically, we used the leaf to sapwood area relationship based on the pipe model approach to quantitatively estimate the green biomass of a branch before the arrival and after the arrival of the pest, including the epidemic peak and the first and second year of recovery due to the progressive biological control by T. sinensis. Leaf area loss has then been used as a response variable in a mixed regression model analysis, to select the most suitable explanatory architectural features (e.g. gall types, bud types, shoot types) explaining the damage evolution at branch level. Results showed that during the epidemic peak, leaf area losses exceeded 70%, with significant alterations in branch architecture in terms of reduction of dormant buds (tree reserves) and increase of dead shoots. Moreover, the model analysis revealed that the traditional damage assessment based on the infestation rate (e.g. number of infested buds vs number of buds) usually reported in literature fails to provide a sound estimation of effective leaf area loss, whereas the combination of three branch architectural features (galls, dead shoots, dormant buds) in a damage composite index (DCI) enables a by far more realistic assessment of the branch damages during the entire epidemic process. We concluded discussing the meaning and the usefulness of the available indexes (DCI, infestation rates, Crown transparency).
Simultaneously (chapter 3), the gall collection approach has been tailored to optimize the time-consuming procedure to evaluate D. kuriphilus parasitism by T. sinensis, which typically consists of dissecting galls collected in the field and checking its presence on them. Using a space-for-time substitution approach we used 15 sites to create a temporal which allowed us to reconstruct the main phases of the T. sinensis population development, from its release or arrival in a site to its complete establishment and control of the pest population. By the means of bootstrap simulations, we analyzed the effect of different sampling efforts on the precision of evaluating the success of T. sinensis release and the evolution of its parasitism rate towards biocontrol. Results show that after the first release, 200 galls are required to confidently assess its presence whereas once T. sinensis is well established 100 galls are sufficient to estimate its parasitism rate.
The evolution of the Castanea sativa – Dryocosmus kuriphilus – Torymus sinensis system from the pest arrival to the situation of four-year biocontrol (chapter 4) has then been analyzed by using the indices described in the previous chapters in 15 sites selected on a grid of 10 x 10 km so as to cover the entire southern Switzerland area from north to south. Results show that the population dynamics of T. sinensis (chapter 4.1) displays an initial exponential growth at different rates as a function of the distance from the nearest Italian release site and partially of the D. kuriphilus abundance. Consequently, the time needed to reach the biocontrol threshold since the T. sinensis arrival was much shorter (only two years) for the northern populations than for the southern one (seven years), which consequently experienced more severe damages. Once the T. sinensis population becomes massive and stable, the control exerted on D. kuriphilus seems to guarantee a low and stable infestation level with small fluctuations. On the long run both populations become very low in terms of absolute numbers to the point that galls become almost impossible to find. From the chestnut point of view (chapter 4.2) damages vary as a function of the time elapsed between pest arrival and biological control by T. sinensis. Specifically, trees in sites experiencing seven years of D. kuriphilus uncontrolled attacks show larger dying crown portions and stress-induced reactions (e.g., suckers along the stem) compared to sites where the two insects arrived nearly simultaneously.
Finally, the far-reaching effects of the delayed pest control in six Swiss sites are highlighted in the temporary loss of typical products such as the unifloral chestnut honey (chapter 5). Specifically, we determined the chestnut component in honey via a combined chemical and sensory approach and related the obtained results with the damage indices. Decreases in the chestnut component of the honey were statistically significant starting from a D. kuriphilus infestation level of 30%, whereas the production of the typical unifloral chestnut honey became almost impossible in the study area when damages raised to 40% or higher.
Overall, this thesis provides some new knowledge on the damages caused by D. kuriphilus on the chestnut tree, highlighting possible ecological (and cultural) far-reaching effects caused by a delayed pest control. It also sheds some light on the methodology to properly evaluate the overall impact of the pest epidemic. Last but not least, it shows a successful biocontrol story in an agroforestry system. Finally, some future research lines are given in a concluding chapter.