Life history dynamics in the protogynous cleaner wrasse "Labroides dimidiatus"

Tous les organismes vivants partagent l'objectif fondamental de survivre et de se reproduire, mais des ressources limitées les obligent à faire des compromis essentiels dans leur histoire de vie en décidant de la quantité d'énergie à consacrer à chaque trait. Ce principe d'allocation entraîne la grande diversité observée entre les espèces dans des traits démographiques tels que l'âge de maturité, la durée de vie et la production reproductive, ces différences étant façonnées par les conditions écologiques et la sélection visant à maximiser la fitness tout au long de la vie.
Chez les espèces séquentiellement hermaphrodites, la capacité à changer de sexe au cours de la vie constitue une stratégie complexe de leur histoire de vie. Au lieu d’optimiser un rôle sexuel fixe, ces organismes font face à un défi dynamique: déterminer quand réorienter leur allocation d’énergie entre les fonctions sexuelles. Ce changement s’explique le mieux par l’hypothèse de l’avantage de taille qui prévoit que la transition sexuelle évolue lorsque l’un des sexes a un succès reproducteur supérieur lorsqu’il est petit ou jeune, tandis que l’autre atteint une meilleure aptitude lorsqu’il est vieux ou grand. Étant donné que les espèces protogynes (femelle vers mâle) vivent le plus souvent en groupes harem polygyniques, avec une hiérarchie basée sur la taille, dans lesquels un mâle dominant monopolise les opportunités de reproduction parmi un groupe de femelles classées par taille, il est une hypothèse classique que le changement de sexe est strictement contrôlé par des facteurs sociaux. Dans ce système cohésif, les relations de rang stables sont maintenues par une agressivité sélective, et l’on s’attend à ce que seule la femelle la plus grande change de sexe lorsque le mâle disparaît.
Cependant, ce cadre suppose que les individus dominants peuvent réguler efficacement leurs subordonnés. Cela soulève une première lacune importante dans nos connaissances: que se passe-t-il dans les systèmes où la structure sociale est moins cohésive ? Des interactions réduites pourraient-elles affaiblir le contrôle social, permettant aux femelles une plus grande autonomie quant au moment de leur changement de sexe ? Une seconde lacune essentielle dans la compréhension des espèces protogynes concerne les trajectoires de vie spécifiques au sexe. Alors que dans les systèmes polygynes gonochoristiques (à sexe fixe), les mâles sont clairement le sexe vulnérable avec des taux de mortalité plus élevés et une longévité moindre, il reste à étudier si le changement de sexe pourrait modifier ce schéma.
Pour explorer ces questions, j'ai mené une étude observationnelle à long terme sur l'île de Lizard, sur la Grande Barrière de Corail en Australie, en me concentrant sur le labre nettoyeur (Labroides dimidiatus). Cette espèce est adaptée à mon étude car elle est un hermaphrodite protogyne vivant en groupes non cohésifs, chaque femelle passant la majorité de son temps seule à sa station de nettoyage. De juillet 2022 à janvier 2026, j'ai effectué 1000 plongées (1750 heures) pour suivre 1377 labres nettoyeurs identifiables via marquage VIE ou pigmentation naturelle, sur huit récifs près de l'île de Lizard. En utilisant des méthodes non invasives, j'ai collecté des données de croissance par stéréophotogrammétrie; documenté les interactions sociales via des vidéos sous-marines de 20 minutes; et enregistré les changements démographiques, tels que la survie, les migrations entre harems et les changements de sexe, au moyen d'observations directes. J'ai également utilisé des transects pour évaluer l'environnement physique et social, notamment la densité des poissons et l'état de santé des récifs.
Chapitre 1 démontre que, dans cette espèce protogynique, les trajectoires de vie spécifiques au sexe sont inversées: les mâles en phase terminale présentent des taux de mortalité plus faibles que les femelles. Chapitre 2 confirme que le contrôle social au sein de la hiérarchie basée sur la taille chez le labre nettoyeur est fortement imparfait, ce qui permet aux femelles d’exercer une plus grande autonomie quant au moment de leur changement de sexe. Un changement de sexe précoce, avant la disparition du mâle par des individus de rang inférieur, ainsi que les inversions de rang n’étaient pas rares, et la migration des femelles vers un nouveau harem ou leur croissance rapide augmentait la probabilité d’un changement de sexe. Enfin, Chapitre 3 étudie spécifiquement cette croissance rapide des femelles. Bien que nous n’ayons identifié ni compromis physiologiques clairs ni un lien avec une efficacité de nettoyage optimale, nous soulignons qu’une réduction de la suppression sociale intraspécifique par l’individu dominant constitue le principal moteur de cette croissance rapide.
Les résultats de cette thèse contribuent à plusieurs avancées conceptuelles clés. Ils démontrent que l’hermaphrodisme séquentiel peut avoir un impact significatif sur les trajectoires de vie liées au sexe, remettant en question l’hypothèse classique selon laquelle, dans les systèmes de reproduction polygynes, les mâles sont toujours le sexe le plus vulnérable. De plus, cette recherche révèle que lorsque les structures sociales ne sont pas cohésives, les hiérarchies fondées sur la taille ne fonctionnent pas systématiquement comme des “files d’attente” rigides et stables. Finalement, cette thèse recontextualise le changement de sexe comme une interaction dynamique entre les stratégies féminines et le contournement des contraintes intraspécifiques.

ABSTRACT
All living organisms share the fundamental goal of surviving and reproducing, but finite resources force them to manage essential life-history trade-offs by deciding how much energy to allocate to each trait. This principle of allocation leads to the broad variation observed across species in demographic life-history traits such as age at maturity, lifespan, and reproductive output, with these differences shaped by ecological conditions and selection to maximize lifetime fitness.
In sequentially hermaphroditic species, the ability to change sex over a lifetime represents a complex life-history strategy. Instead of optimizing a fixed sexual role, these organisms face a dynamic challenge: determining when to shift their energy allocation between sexual functions. This shift is best explained by the size-advantage hypothesis, which predicts that sex change evolves when one sex has higher reproductive success when small or young, while the other attains greater fitness when old or large. Since protogynous species (female-to-male) most often live in polygynous haremic groups with a size-based hierarchy, in which a large dominant male monopolizes reproductive opportunities among a group of size-ranked females, it is a classical assumption that sex change is strictly controlled by social factors. Under this cohesive social queuing system, stable rank relationships are maintained by selective aggression, and it is expected that only the largest female will change sex when the male disappears.
However, this framework assumes that dominant individuals can effectively monitor and regulate subordinates. This raises a first key gap in current knowledge: what happens in systems where social structure is less cohesive? Could reduced opportunities for repeated interactions weaken social control, granting females greater autonomy over the timing of their sex change? A second key gap in understanding protogynous species concerns sex-specific life-history trajectories. While in gonochoristic (fixed-sex) polygynous systems, males are clearly the most vulnerable sex with higher mortality rates and lower longevity, it remains to be investigated if sex change could alter this pattern.
To explore these questions, I conducted a long-term observational study at Lizard Island on the Great Barrier Reef in Australia, focusing on the cleaner wrasse (Labroides dimidiatus). This species is an ideal fit for my study because it is a protogynous hermaphrodite that lives in noncohesive groups, with each female spending most of her time alone at her own cleaning station. From July 2022 to January 2026, I conducted about 1000 SCUBA dives totaling 1750 hours to monitor 1377 individually recognizable cleaner wrasse across eight reefs near Lizard Island, using VIE tags or natural pigmentation. Using non-invasive methods, I collected growth data with stereo-photogrammetry; documented social interactions via 20-minute underwater videos; and recorded demographic changes, such as survival, harem migrations, and sex changes, through surveys. I also used transects to assess the physical and social environment, including fish densities and reef health.
Chapter 1 demonstrates that in this protogynous species, sex-specific life-history trajectories are reversed: terminal-phase males have lower mortality rates than females. Chapter 2 confirms that social control within the cleaner wrasse’s size-based hierarchy is highly incomplete, allowing females to exercise greater agency over the timing of their sex change. Early sex change before the disappearance of the male by low-ranking individuals and rank reversals were not infrequent, and females’ migration to a new harem or rapid growth increased the likelihood of sex change. Finally, Chapter 3 specifically investigates this rapid female growth. While we did not find any clear physiological trade-offs or link to optimal cleaning efficiency, we highlight that a release from intraspecific social suppression by the dominant individual is the primary driver of rapid growth.
The results of this thesis contribute to several key conceptual advancements. They demonstrate that sequential hermaphroditism can significantly impact sex-specific life-history trajectories, challenging the classic assumption that, in polygynous mating systems, males are the most vulnerable sex. Furthermore, this research reveals that when social structures are not cohesive, size-based hierarchies do not universally function as rigidly controlled, stable queues. Ultimately, this thesis reframes sex change as a dynamic interaction of female strategies and the circumvention of intraspecific constraints.

Examination committee:
Prof. Redouan Bshary (thesis director), University of Neuchâtel, Switzerland
Prof. Klaus Zuberbühler, University of Neuchâtel, Switzerland
Prof. Olof Leimar, University of Stockholm, Sweden

Defended on May 26, 2026

No de thèse : 3250