The behaviour of the tsetse fly Glossina pallidipes (Diptera, Glossinidae):: from host seeking to biting

Les tsé-tsé sont les principaux vecteurs des trypanosomes africains qui causent la maladie du sommeil chez l’humain et le nagana chez les bovins. Ces maladies représentent un lourd fardeau en ce qui concerne la santé et la prospérité humaine. Une façon de lutter contre ces trypanosomes est de s’attaquer au vecteur en contrôlant sa population à l’aide de pièges qui le trompent par des moyens visuels et olfactifs. Par conséquent, une meilleure compréhension de la manière dont une mouche tsé-tsé utilise les indices olfactifs et visuels laissés par l’hôte peut aider à développer des méthodes de captures plus efficaces encore. Et c’est dans ce contexte que nous avons étudié les phases critiques du comportement de recherche d’hôte de <i>G. pallidipes</i>, telles que l’activation, l’anémotaxie optomotrice, l’approche d’une stimulation visuelle forte, la recherche locale autour d’elle, l’atterrissage et finalement, la piqûre.<br> Nous nous sommes intéressés plus particulièrement à savoir comment l’haleine intervient dans le comportement de <i>G. pallidipes</i>. En effet, l’haleine est un mélange complexe de plus de 200 composés organiques volatiles (COV) qui proviennent en partie des échanges dans les poumons entre l’air inspiré et le sang. En quantifiant des phases comportementales aussi critiques que l’activation, l’anémotaxie optomotrice, la recherche locale autour d’une stimulation visuelle forte, nous montrons comment <i>G. pallidipes</i> répond à l’haleine dans une chambre de vol. De plus, nous démontrons que le CO₂, une molécule constituante de l’haleine et connue pour attirer les mouches tsé-tsé ainsi que d’autres insectes haematophages, n’est pas entièrement responsable des réponses comportementales obtenues avec l’haleine. En effet, c’est la combinaison du CO₂ avec les COVs de l’haleine qui induit le comportement de recherche d’hôte chez les tsé-tsé. Nos enregistrements d’électroantennogramme (EAG) et nos données comportementales révèlent que les constituants de l’haleine tels que l’acétone, les alcanes de C₅-C₁₀, l’isoprène et le geranylacétone, jouent un rôle dans le comportement de recherche de l’hôte chez <i>G. pallidipes</i>.<br> Nous démontrons en chambre de vol qu’une barre noire coiffée d’une sphère bleue est un stimulus déclenchant l’atterrissage chez <i>G. pallidipes</i>. De plus, le comportement d’atterrissage peut être modulé en changeant la taille de la barre et la taille ou la forme de l’objet qui coiffe la barre. <br> Finalement, nous démontrons que le système de refroidissement des mammifères induit la piqûre chez les tsé-tsé. En effet, l’humidité et la chaleur agissent d’une façon synergique pour induire la piqûre et influencent le temps de latence, la persistance à piquer et la dynamique d’un comportement aussi essentiel que la piqûre. En plus, nous avons pour la première fois identifié chez les tsé-tsé des neurones démontrant des propriétés hygroréceptives dans les sensilles basiconiques des palpes maxillaires., Tsetse flies are major vectors of African trypanosomes causing sleeping sickness in humans and nagana in cattle. These diseases are substantial burdens on human health and prosperity. One way to break the trypanosomes life-cycle is the control of tsetse populations using visual odour-baited trapping devices. A better understanding of how tsetse use visual and chemical cues to locate hosts could help to design even more efficient trapping devices. It is in this context that critical host seeking behaviours of <i>G. pallidipes</i> were investigated in a wind tunnel. These behaviours include fly activation, optomotor anemotaxis, approach flights to a visual target, local search flights around a visual stimulus, landing responses of the fly and its biting response.<br> I was interested in how a host odour emanation such as human breath intervenes in the host-seeking behaviour of <i>G. pallidipes</i>. Breath is a complex blend of more than 200 volatile organic compounds (VOCs) originating in part, from the exchange between air and blood in lungs. Quantifying critical behaviours such as activation, optomotor anemotaxis and local search flights around a blue sphere with a 3D tracking system in a wind tunnel allows us to understand how <i>G. pallidipes</i> responds to breath as an olfactory stimulus. Furthermore, I demonstrate how CO₂, a constituent of breath known to attract tsetse and other blood-sucking insects, is not responsible on its own for the behavioural responses recorded for <i>G. pallidipes</i> to breath in the wind tunnel. In fact, CO₂ combines with VOCs present in breath to elicit host-seeking behaviours in tsetse. Electroantennogram (EAG) recordings and the wind tunnel behavioural experiments reveal that breath constituents such as acetone, C₅-C₁₀ alkanes, isoprene and geranylacetone play a role in the host-seeking behaviour of <i>G. pallidipes</i>.<br> I demonstrate in the wind tunnel that an object such as a black column supporting a blue sphere can serve as a landing stimulus for <i>G. pallidipes</i> and that the fly’s landing behaviour can be modulated by changing the width of the column and the size or shape of the object it supports.<br> The manner in which tsetse exploit the cooling system of mammals to elicit their biting response was studied in a specially designed experimental set up. In this manner it could be demonstrated that simultaneous increases in the humidity and temperature of air act synergistically to induce biting in <i>G. pallidipes</i>. These combined physical stimuli influence the biting response latency, biting persistence and the dynamics of this fundamental behaviour. In addition, I report on neurones with hygroreceptive properties present in wall-pore sensilla on the maxillary palps of <i>G. pallidipes</i> that are probably implicated in biting behaviours.

Thèse de doctorat : Université de Neuchâtel, 2013