Glowing belowground : investigating the evolution and biological functions of "Photorhabdus" bioluminescence

Photorhabdus est un genre de bactéries vivant en symbiose avec des nématodes appartenant au genre Heterorhabditis. Ensemble, ils parasitent et tuent de petits arthropodes, y compris des insectes herbivores. Au cours du processus d'infection, les bactéries Photorhabdus produisent de la bioluminescence, rendant l'organisme parasité bioluminescent à son tour. La bioluminescence est une caractéristique répandue présente chez plus de 800 genres d'organismes et qui a évolué indépendamment au moins 94 fois au cours de l'évolution. Les bactéries Photorhabdus sont uniques car elles sont les seules bactéries terrestres connues à posséder cette capacité. Bien que la bioluminescence ait captivé les scientifiques pendant de nombreuses décennies, on sait peu de choses sur les fonctions biologiques de cette caractéristique dans les écosystèmes terrestres. Il a été postulé que la bioluminescence chez Photorhabdus résulte d'événements ancestraux de transfert horizontal de gènes. Diverses hypothèses ont été proposées concernant ses fonctions potentielles et certaines suggèrent qu'il pourrait s'agir d'un trait disparaissant sans rôle particulier. Dans cette thèse, j'ai adopté une approche interdisciplinaire pour étudier l'évolution et les fonctions biologiques de la bioluminescence chez Photorhabdus. Les principales conclusions de cette thèse incluent : (i) la bioluminescence de Photorhabdus présente une grande variabilité inter- et intra-spécifique ; (ii) la bioluminescence de Photorhabdus est un trait dynamique qui peut évoluer rapidement dans des conditions de laboratoire ; (iii) la bioluminescence ne diminue ni ne disparaît dans le genre Photorhabdus à travers des événements de spéciation successifs ; (iv) la bioluminescence est régulée par un réseau de gènes à composants multiples chez Photorhabdus ; (v) la bioluminescence est nécessaire à la symbiose entre les bactéries Photorhabdus et les nématodes Heterorhabditis ; (vi) la bioluminescence de Photorhabdus pourrait prévenir la concurrence chez les nématodes entomopathogènes ; (vii) les plantes produisent des métabolites secondaires de défense en réponse à l'exposition des racines à la bioluminescence de Photorhabdus. Cette thèse met en évidence les rôles cruciaux joués par la bioluminescence de Photorhabdus dans la relation symbiotique avec les nématodes Heterorhabditis, ainsi que ses fonctions régulatrices au sein des écosystèmes terrestres.

ABSTRACT
Photorhabdus is a genus of bacteria living in symbiosis with soil-dwelling nematodes belonging to the genus Heterorhabditis. Together, they parasitize and kill small arthropods, including herbivorous insects belowground. Photorhabdus bacteria have the singular capacity to chemically produce and emit cyan light, a phenomenon known as bioluminescence. During the infection process, Photorhabdus bacteria produce bioluminescence resulting in the glow of the parasitized organism. Bioluminescence is a widespread trait present in more than 800 genera of organisms that has evolved independently at least 94 times through evolution. Nonetheless, Photorhabdus bacteria are unique as they are the only known terrestrial bacteria to possess this capability. While bioluminescence has captivated scientists for many decades, little is known about the biological functions of this trait in soil ecosystems. Photorhabdus bioluminescence is thought to originate from ancient horizontal gene transfer events. Various hypotheses have been proposed regarding its potential functions and some suggest that it may be a disappearing trait with no particular role. In this thesis, I took an interdisciplinary approach to investigate the evolution and biological functions of Photorhabdus bioluminescence. The main findings from this thesis include: (i) Photorhabdus bioluminescence displays a great inter- and intra-specific variability across the genus; (ii) Photorhabdus bioluminescence is an evolutionary dynamic trait that can rapidly evolve under laboratory conditions in a strain-specific manner; (iii) bioluminescence neither decreases nor disappears in the Photorhabdus genus through subsequent speciation events; (iv) bioluminescence is regulated by a multi-component network of genes in Photorhabdus; (v) bioluminescence is required for successful symbiosis between Photorhabdus bacteria and Heterorhabditis nematodes; (vi) Photorhabdus bioluminescence might prevent competitions in entomopathogenic nematodes; (vii) plants produce defensive secondary metabolites in response to root exposure to Photorhabdus bioluminescence. This thesis contributes to a better understanding of the biological functions of belowground bioluminescence. It highlights the crucial roles played by Photorhabdus bioluminescence in the symbiotic relationship with Heterorhabditis nematodes, as well as its regulatory functions within soil ecosystems.

Thesis director : Dr. Ricardo A.R. Machado, University of Neuchâtel
Thesis co-director : Prof. Ted C.J. Turlings, University of Neuchâtel
Thesis Committee members : Prof. Pilar Junier, University of Neuchâtel, Prof. Matthias Erb, University of Bern

Defended on the 31st of May 2024

No de thèse : 3123