Soil Legacy Effects of Photorhabdus Bacteria Metabolites on Plant Performance and Resistance
Editor(s)
Publisher
Université de Neuchâtel
Date issued
2025
Number of pages
116 p.
Subjects
Photorhabdus amendement du sol croissance des plantes communauté microbienne résistance Diabrotica balteata Spodoptera frugiperda soil conditioning plant growth microbial community resistance
Abstract
Les bactéries Photorhabdus sont des microbes puissants qui tuent les insectes et offrent une excellente opportunité pour lutter contre les ravageurs de manière écologique. Cependant, l'application de bactéries Photorhabdus par pulvérisation foliaire ou arrosage du sol sans leur vecteur nématode entomopathogène introduit des cellules bactériennes et des toxines dans le sol. Or, les effets à long terme des bactéries Photorhabdus et de leurs métabolites sur les plantes et autres organismes sont inconnus.
Dans cette étude, j'ai examiné les effets résiduels des métabolites de Photorhabdus sur la communauté microbienne du sol, la physiologie des plantes, leur performance et leur résistance aux attaques d'insectes. Pour ce faire, j'ai conditionné les sols avec : i) des cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ou des larves tuées mécaniquement (MK), ii) des extraits aqueux de toxines provenant de cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ou de larves MK, iii) des surnageants de culture de Photorhabdus sans cellules, iv) du sol autoclavé complété avec 10 % de sol vivant préalablement conditionné avec des cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ou des larves MK, et j'ai utilisé du sol non conditionné comme témoin. J'ai ensuite mesuré les caractéristiques de croissance des plantes et l'accumulation de biomasse chez les plantes cultivées sur les différents traitements de conditionnement du sol. Ensuite, j'ai utilisé le séquençage d'amplicons pour déterminer comment le conditionnement du sol affectait les communautés bactériennes, nématodes et fongiques. Enfin, j'ai évalué les performances des larves de Diabrotica balteata et Spodoptera frugiperda se nourrissant de plantes cultivées sur un sol conditionné, et j'ai utilisé la métabolomique pour établir le profil des réponses des plantes au niveau métabolique.
J'ai démontré que tous les traitements d'amendement du sol amélioraient considérablement la croissance des plantes, de 10 à 26 % par rapport aux plantes témoins. Cependant, aucune différence significative n'a été observée en termes de hauteur, de longueur et de largeur des feuilles, ni de nombre de racines pivotantes entre les plantes expérimentales et les plantes témoins. Des effets similaires sur la croissance des plantes ont été observés chez les plantes cultivées sur un sol amendé, soulignant le rôle des micro-organismes du sol dans ces résultats. Après analyse de la communauté microbienne du sol, l'amendement du sol avec des cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ou MK a considérablement modifié les communautés bactériennes et nématodes, tandis que la communauté fongique est restée stable. Il est à noter que les bactéries bénéfiques et les espèces nématodes étaient plus abondantes dans le sol amendé que dans le sol témoin, ce qui explique probablement l'amélioration de la croissance des plantes dans le sol amendé. J'ai également montré que les plantes cultivées sur des sols amendés avec des cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ont considérablement réduit l'alimentation des larves d'insectes d'une manière spécifique à chaque souche. Plus précisément, le poids des larves de D. balteata et S. frugiperda a été réduit respectivement de 10 à 20 % et de 10 à 59 %, soit moins que dans le sol témoin. De plus, les plantes résistantes ont accumulé respectivement douze et huit métabolites distincts dans leurs racines et leurs feuilles, dont les effets biologiques contre les insectes et les agents pathogènes sont connus.
Sur la base de ces résultats, je conclus que l'amendement du sol avec des métabolites de Photorhabdus améliore la croissance des plantes, module la communauté microbienne vers une structure favorable à la croissance des plantes et que l'amendement avec des souches sélectionnées de Photorhabdus déclenche des réponses systémiques chez les plantes contre les herbivores qui se nourrissent des racines et des feuilles.
Abstract :
Photorhabdus bacteria are potent insect-killing microbes offering a prime opportunity for environmentally benign pest control. However, applying Photorhabdus bacteria by foliar sprays or soil drenching without its entomopathogenic nematode vector introduces bacterial cells and toxins into the soil. Yet, the soil legacy effects of Photorhabdus bacteria and their metabolites on plants and other organisms are unknown. In this study, I investigated the soil legacy effects of Photorhabdus metabolites on soil microbial community, plant physiology, performance and resistance against insect attack. To achieve this, I conditioned soils with: i) Photorhabdus-infected insect cadavers or mechanically killed (MK) larvae, ii) water extracts of toxins derived from Photorhabdus-infected insect cadavers, or from MK larvae, iii) cell-free Photorhabdus culture supernatants, iv) autoclaved soil complemented with 10% of live soil previously conditioned with Photorhabdus-infected insect cadavers or MK, and used non-conditioned soil as the control. I then measured plant growth traits and biomass accumulation in plants grown on the different soil conditioning treatments. Next, I employed amplicon sequencing to determine how soil conditioning affected the bacterial, nematode, and fungal communities. Finally, I evaluated the performance of Diabrotica balteata and Spodoptera frugiperda larvae feeding on plants grown on conditioned soil, and I used metabolomics to profile plant responses at the metabolic level. I showed that all soil conditioning treatments significantly improved plant growth by 10 – 26% compared to controls. However, there were no significant differences in the height, leaf length and width, and number of crown roots of experimental plants compared to controls. Similar plant growth effects were observed in plants grown on complemented soil, underscoring the role of soil microorganisms in these results. Upon analysing the soil microbial community, soil conditioning with Photorhabdus-infected insect cadavers or MK significantly altered the bacterial and nematode communities, while the fungal community remained stable. Notably, beneficial bacteria and nematode species were more abundant in conditioned than in control soil, likely explaining the improved plant growth in conditioned soil. I also showed that plants grown on soils conditioned with Photorhabdus-infected insect cadavers significantly suppressed the feeding of insect larvae in a strain-specific manner. Specifically, D. balteata and S. frugiperda larval weights were reduced by 10 – 20% and 10 – 59% respectively, less than the control. Moreover, resistant plants accumulated twelve and eight distinct root and leaf metabolites, respectively, with known biological effects against insects and pathogens. Based on these findings, I conclude that soil conditioning with Photorhabdus metabolites improves plant growth, modulates the microbial community towards a structure that benefits plant growth and conditioning with selected Photorhabdus strains triggers plant systemic responses against root and leaf-feeding herbivores.
Dans cette étude, j'ai examiné les effets résiduels des métabolites de Photorhabdus sur la communauté microbienne du sol, la physiologie des plantes, leur performance et leur résistance aux attaques d'insectes. Pour ce faire, j'ai conditionné les sols avec : i) des cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ou des larves tuées mécaniquement (MK), ii) des extraits aqueux de toxines provenant de cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ou de larves MK, iii) des surnageants de culture de Photorhabdus sans cellules, iv) du sol autoclavé complété avec 10 % de sol vivant préalablement conditionné avec des cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ou des larves MK, et j'ai utilisé du sol non conditionné comme témoin. J'ai ensuite mesuré les caractéristiques de croissance des plantes et l'accumulation de biomasse chez les plantes cultivées sur les différents traitements de conditionnement du sol. Ensuite, j'ai utilisé le séquençage d'amplicons pour déterminer comment le conditionnement du sol affectait les communautés bactériennes, nématodes et fongiques. Enfin, j'ai évalué les performances des larves de Diabrotica balteata et Spodoptera frugiperda se nourrissant de plantes cultivées sur un sol conditionné, et j'ai utilisé la métabolomique pour établir le profil des réponses des plantes au niveau métabolique.
J'ai démontré que tous les traitements d'amendement du sol amélioraient considérablement la croissance des plantes, de 10 à 26 % par rapport aux plantes témoins. Cependant, aucune différence significative n'a été observée en termes de hauteur, de longueur et de largeur des feuilles, ni de nombre de racines pivotantes entre les plantes expérimentales et les plantes témoins. Des effets similaires sur la croissance des plantes ont été observés chez les plantes cultivées sur un sol amendé, soulignant le rôle des micro-organismes du sol dans ces résultats. Après analyse de la communauté microbienne du sol, l'amendement du sol avec des cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ou MK a considérablement modifié les communautés bactériennes et nématodes, tandis que la communauté fongique est restée stable. Il est à noter que les bactéries bénéfiques et les espèces nématodes étaient plus abondantes dans le sol amendé que dans le sol témoin, ce qui explique probablement l'amélioration de la croissance des plantes dans le sol amendé. J'ai également montré que les plantes cultivées sur des sols amendés avec des cadavres d'insectes infectés par Photorhabdus ont considérablement réduit l'alimentation des larves d'insectes d'une manière spécifique à chaque souche. Plus précisément, le poids des larves de D. balteata et S. frugiperda a été réduit respectivement de 10 à 20 % et de 10 à 59 %, soit moins que dans le sol témoin. De plus, les plantes résistantes ont accumulé respectivement douze et huit métabolites distincts dans leurs racines et leurs feuilles, dont les effets biologiques contre les insectes et les agents pathogènes sont connus.
Sur la base de ces résultats, je conclus que l'amendement du sol avec des métabolites de Photorhabdus améliore la croissance des plantes, module la communauté microbienne vers une structure favorable à la croissance des plantes et que l'amendement avec des souches sélectionnées de Photorhabdus déclenche des réponses systémiques chez les plantes contre les herbivores qui se nourrissent des racines et des feuilles.
Abstract :
Photorhabdus bacteria are potent insect-killing microbes offering a prime opportunity for environmentally benign pest control. However, applying Photorhabdus bacteria by foliar sprays or soil drenching without its entomopathogenic nematode vector introduces bacterial cells and toxins into the soil. Yet, the soil legacy effects of Photorhabdus bacteria and their metabolites on plants and other organisms are unknown. In this study, I investigated the soil legacy effects of Photorhabdus metabolites on soil microbial community, plant physiology, performance and resistance against insect attack. To achieve this, I conditioned soils with: i) Photorhabdus-infected insect cadavers or mechanically killed (MK) larvae, ii) water extracts of toxins derived from Photorhabdus-infected insect cadavers, or from MK larvae, iii) cell-free Photorhabdus culture supernatants, iv) autoclaved soil complemented with 10% of live soil previously conditioned with Photorhabdus-infected insect cadavers or MK, and used non-conditioned soil as the control. I then measured plant growth traits and biomass accumulation in plants grown on the different soil conditioning treatments. Next, I employed amplicon sequencing to determine how soil conditioning affected the bacterial, nematode, and fungal communities. Finally, I evaluated the performance of Diabrotica balteata and Spodoptera frugiperda larvae feeding on plants grown on conditioned soil, and I used metabolomics to profile plant responses at the metabolic level. I showed that all soil conditioning treatments significantly improved plant growth by 10 – 26% compared to controls. However, there were no significant differences in the height, leaf length and width, and number of crown roots of experimental plants compared to controls. Similar plant growth effects were observed in plants grown on complemented soil, underscoring the role of soil microorganisms in these results. Upon analysing the soil microbial community, soil conditioning with Photorhabdus-infected insect cadavers or MK significantly altered the bacterial and nematode communities, while the fungal community remained stable. Notably, beneficial bacteria and nematode species were more abundant in conditioned than in control soil, likely explaining the improved plant growth in conditioned soil. I also showed that plants grown on soils conditioned with Photorhabdus-infected insect cadavers significantly suppressed the feeding of insect larvae in a strain-specific manner. Specifically, D. balteata and S. frugiperda larval weights were reduced by 10 – 20% and 10 – 59% respectively, less than the control. Moreover, resistant plants accumulated twelve and eight distinct root and leaf metabolites, respectively, with known biological effects against insects and pathogens. Based on these findings, I conclude that soil conditioning with Photorhabdus metabolites improves plant growth, modulates the microbial community towards a structure that benefits plant growth and conditioning with selected Photorhabdus strains triggers plant systemic responses against root and leaf-feeding herbivores.
Notes
THESIS DIRECTOR
Dr. RICARDO A. R. MACHADO
THESIS COMMITTEE MEMBERS
Dr. RICARDO A. R. MACHADO
Prof. TED C. J. TURLINGS
Prof. SERGIO RASMANN
Dr. IVAN HILTPOLD
Dr. CARLA MARQUES
9th OCTOBER 2025
numéro de thèse : 3215
Dr. RICARDO A. R. MACHADO
THESIS COMMITTEE MEMBERS
Dr. RICARDO A. R. MACHADO
Prof. TED C. J. TURLINGS
Prof. SERGIO RASMANN
Dr. IVAN HILTPOLD
Dr. CARLA MARQUES
9th OCTOBER 2025
numéro de thèse : 3215
Publication type
doctoral thesis
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