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Bakhtiari, Mojtaba

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Bakhtiari, Mojtaba
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Ancien.ne collaborateur.trice
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https://libra.unine.ch/handle/123456789/1054

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    Plant-mediated above- & belowground interactions through induced systemic defense in "Cardamine" species (Brassicaceae)
    (Neuchâtel, 2020)
    Bakhtiari, Mojtaba 
    ;
    Rasmann, Sergio 
    Pour parer aux attaques des herbivores qui endommagent les tissus végétaux situés au-dessus et au-dessous du sol (AG-BG), les plantes ont développé un large éventail de caractéristiques de défense, notamment des défenses mécaniques et chimiques. L'induction de défenses chimiques en réponse à l'attaque des herbivores au niveau des tissus locaux est un phénomène connu. Cependant, nous avons récemment commencé à reconnaître le concept de défense systémique induite qui traverse la division entre racines et pousses. La mesure dans laquelle les défenses systémiques induites sont régulées est affectée à la fois par la composante biotique et par la composante abiotique de l’environnement. La recherche présentée dans cette thèse est une tentative de compréhension des interactions AG-BG à médiation végétale au travers de l'inductibilité systémique des défenses chimiques avec les insectes herbivores dans des environnements changeants. J'ai abordé les principaux objectifs de cette thèse en quatre chapitres. Dans un premier temps, j'ai étudié l'effet de l'induction des racines sur l'expression ultérieure de métabolites secondaires défensifs (glucosinolates, GSL) dans les feuilles et induit une résistance systémique contre les herbivores AG de différentes niches alimentaires chez Cardamine hirsuta. En outre, j’ai vérifié si l’induction de défenses systémiques de la racine aux pousses et la résistance subséquente aux herbivores avaient une base génétique (chapitre I). J'ai constaté que l'induction des défenses BG augmentait la résistance AG au généraliste mais non au spécialiste, et j'ai trouvé une variation importante au niveau de la famille de plantes pour l'inductibilité des GSL dans les feuilles et pour la résistance aux herbivores généralistes. J'ai montré que l'induction systémique de plusieurs GSL atténuait les effets négatifs de l'herbivorie sur la production totale de graines. Spécifiquement, les familles de plantes possédant la capacité d’augmenter la production de certains GSL à l’état induit pourraient entraver l’effet négatif de l’herbivorie AG. Deuxièmement, j'ai étudié l'effet du climat sur l'expression du phénotype de croissance et de défense au travers du gradient d'altitude au niveau intraspécifique de Cardamine pratensis. Ensuite, j'ai examiné la pertinence écologique de la résistance systémique induite en testant l'effet de l'induction des racines sur l'expression consécutive de glucosinolates (GSL) et la résistance systémique subséquente à l'herbivorie naturelle au sein de populations naturelles sur le terrain. De plus, j'ai recherché l'existence d'une variation génotypique dans l'inductibilité systémique des GSL et la résistance en effectuant une expérience de greffe réciproque (chapitre II). J'ai trouvé des conditions climatiques régulant l'expression des traits de croissance chez C. pratensis, alors que la production de traits de défense était plutôt fixée génétiquement. J'ai démontré que les écotypes de plantes provenant de différentes altitudes différaient par leur composition phytochimique et que l'on observait une suppression significative de l'herbivorie de l'AG en réponse à l'induction des défenses dans les racines. Ces découvertes ont été ensuite confirmées dans une expérience de jardin commun. De plus, j'ai trouvé une variation génotypique de l'inductibilité systémique des GSL dans l'induction depuis la racine à la tige pour des écotypes de haute altitude et, au contraire, une convergence génétique en réponse à l'induction chez différentes familles pour des écotypes à basse altitude, suggérant que différentes pressions de sélection agissent sur les plantes à différentes altitudes. Troisièmement, pour comprendre le rôle de l’histoire évolutive partagée et / ou des niches écologiques communes dans la détermination de la variation de la diversité constitutive des GSL ainsi que dans leur inductibilité, et ce au niveau interspécifique, j’ai combiné des analyses métabolomiques ciblées des composés GSL avec des essais biologiques d’herbivores chez 14 espèces différentes de cardamines. Plus, encore, j'ai enquêté sur les conséquences des défenses constitutives et défenses systémiques induites sur des herbivores ayant différentes niches alimentaires et venant de différentes guildes nourricières, à travers différentes espèces (Chapitre III). Mes résultats ont démontré que les stratégies de défense des plantes basées sur les GSL, au niveau constitutif, convergent vers des formes similaires à chaque altitude, soulignant que, lors de la radiation d’un groupe, le filtrage ’habitat et l’interaction plante-herbivore ont façonné la nature de la variation phytochimique des espèces de cardamines dans Alpes. De plus, le schéma d'inductibilité des GSL de BG à AG chez Cardamine sp. suit celui de l'herbivorie au niveau de la racine, qui a montré une décroissance le long des gradients d'altitude. Enfin, en étendant mon enquête au troisième niveau trophique (chapitre IV), j'ai mis en évidence une variation significative dans la production de COV défensifs indirects en réponse à l'herbivorie BG et dans le recrutement de prédateurs BG au niveau des racines de plusieurs espèces de cardamines. J'ai également testé dans quelle mesure le recrutement de prédateurs BG était modifié par la présence d'herbivorie de l'AG et ai recherché s’il existe une stratégie de défense des racines spécifique parmi les espèces. Bien que je n’aie pas été en mesure de détecter un schéma spécifique de recrutement de prédateurs BG parmi des espèces de niches écologiques différentes, mes résultats démontrent clairement que la variation dans l’induction des défenses indirectes dans les racines est influencée par les herbivores AG.
    Les résultats de cette thèse améliorent notre compréhension de la façon dont l’interaction AG-BG à médiation végétale avec les insectes herbivores est régulée au moyen de l’expression systémique induite de métabolites secondaires, dans des conditions environnementales variables. La nouveauté de la combinaison de facteurs climatiques et biotiques influençant la défense systémique induite peut inspirer des recherches plus approfondies sur les mécanismes régissant l'écologie et l'évolution des interactions plante-insecte et éclairer la manière dont les plantes s'adaptent localement aux conditions biotiques et abiotiques à travers différents écosystèmes.
    Abstract
    To ward off herbivore attack, that damages plant tissues in both above- and belowground (AG-BG) compartment, plants have evolved a diverse array of defense traits, including mechanical and chemical defenses. Induction of chemical defenses in response to herbivore attack at local tissues is a known phenomenon; however, we recently began to recognize the concept of systemic induced defense that crosses the root-shoot divide. The extent to which the induced systemic defenses are regulated is affected by the both biotic, as well as the abiotic component of the environment.
    The research presented within this dissertation is an attempt for better understanding plant-mediated AG-BG interactions through systemic inducibility of chemical defenses with insect herbivores, and across changing environments. I addressed the major objectives of this thesis within four chapters. First, I investigated the effect of root induction on subsequent expression of defensive secondary metabolites (glucosinolates - GSLs) in the leaves and induced systemic resistance against AG herbivores of different diet breadth, in Cardamine hirsuta (Brassicaceae). In addition, I tested whether induction of systemic defenses from root to shoots and consequent resistance against herbivores has genetic basis (Chapter I & II). I found that BG induction increased AG resistance against the generalist but not the specialist herbivore and found substantial plant family-level variation for inducibility of GSLs in the leaves and resistance against the generalist herbivore. I showed that the systemic induction of several GSLs tempered the negative effects of herbivory on total seed set production. Specifically, plant families possessing the ability for increased production of certain GSL compounds in the induced state could hinder the negative fitness effect of AG herbivory. Second, I investigated the effect of climate in shaping the expression of growth and defense phenotype across elevation gradient at the intraspecific level in C. pratensis. Next, I examined the ecological relevance of induced systemic resistance by testing the effect of root induction on consequent expression of GSLs and subsequent systemic resistance against natural herbivory within natural populations in the field. Furthermore, I looked for the existence of genotypic variation in systemic inducibility of GSLs and resistance, by conducting a reciprocal transplant experiment (Chapter III & IV). I found that climatic conditions regulate expression of growth traits in C. pratensis, while production of defensive traits were rather genetically fixed. I demonstrated that ecotypes of plants originating from different altitudes differed in their phytochemical make-up and observed significant suppression of AG herbivory in response to root induction. These findings were confirmed in the following common garden experiment, and in addition, I found genotypic variation in systemic inducibility of GSLs from root-to-shoot for high elevation ecotypes, and in contrast, I observed genetic convergence in response of different families to induction for low elevation ecotypes suggesting different selection pressures are acting on plants at different elevations. Third, to understand the role of shared evolutionary history and/or shared ecological niches on driving the variation in constitutive diversity of GSLs as well as their inducibility, at interspecific level, I combined targeted metabolomics analyses of GSL compounds, with insect herbivore bioassays, across 14 different Cardamine species. More so, I investigated the consequence of constitutive and systemic induced defenses on herbivores of different diet breadth and feeding guilds, across different species (Chapter V & VI). My findings demonstrated that GSL-based plant defense strategies, at constitutive level, converge into similar forms within each elevation, highlighting that during the radiation of a group, habitat filtering and plant–herbivore interaction shaped the nature of phytochemical variation of Cardamine species in the Alps. Moreover, the pattern of inducibility of GSLs from BG to AG in Cardamine species follows that of the root herbivory, which was shown to be declining along elevation gradients. Finally, by extending my investigation to the third trophic level (Chapter VII), I demonstrated significant variation in production of indirect defensive VOCs in response to BG herbivory and the consequent BG predator recruitment to the roots across several Cardamine species. I further tested the extent to which BG predator recruitment was modified by presence of AG herbivory and sought for specify of root defense strategy among species. While, I was unable to detect a specific pattern of BG predator recruitment across species of different ecological niches, my findings clearly demonstrated the variation in root induced indirect defense influenced by AG herbivory.
    The findings of this dissertation enhance our understanding on how plant-mediated AG-BG interactions with insect herbivores are regulated by means of induced systemic expression of secondary metabolites under variable environmental conditions. The novelty of combining both climatic and biotic factor influencing induced systemic defense shed further light on how the deployment of plant defenses locally adapt to biotic and abiotic conditions across different ecosystems and should inspire further and deeper investigations on elucidating the mechanisms governing the ecology and evolution of plant-insect interactions.