Exploring the Potential of Microsporidians as Biological Control Agents Against Mosquitoes - Gonçalves Zeferino, Tiago (Neuchâtel : Université de Neuchâtel, 2025)
Les parasites peuvent affecter significativement le développement et les traits de vie de leurs hôtes. Bien que les parasites à faible virulence soient souvent supposés avoir des effets négligeables, leurs impacts peuvent déclencher des réponses comportementales et physiologiques complexes chez les hôtes. Ces dynamiques sont particulièrement importantes dans le contexte de l’écologie des vecteurs, où les changements induits par les parasites peuvent influencer la capacité des moustiques à transmettre des agents pathogènes. Comprendre ces dynamiques est essentiel tant pour la biologie des vecteurs que pour les stratégies de contrôle des maladies. Cette thèse examine comment les interactions hôte-parasite influencent la physiologie, le comportement et la dynamique des infections chez les moustiques, à la fois au niveau individuel et au niveau de la population. En utilisant le parasite microsporidien Vavraia culicis, nous avons évalué expérimentalement ses effets sur deux espèces de moustiques : Anopheles gambiae, le principal vecteur du paludisme, et Aedes aegypti, un vecteur de la dengue. Dans le Chapitre 1, nous avons décrit la dynamique des ressources et de l’énergie chez le principal vecteur du paludisme, An. gambiae, en réponse à l’infection par V. culicis. Le Chapitre 2 a ensuite testé si An. gambiae modifie ses préférences alimentaires après une infection et comment cette réponse influence l’homéostasie oxydative et la charge parasitaire. Le Chapitre 3 a évalué la valeur adaptative de ces changements alimentaires, en tenant compte du timing de la consommation et de leurs implications pour les dynamiques des maladies transmises par les moustiques. Ensemble, ces études mettent en évidence comment les comportements alimentaires auto-médicamenteurs peuvent atténuer les coûts d’infection tout en prolongeant potentiellement la durée de vie des moustiques, ce qui a des implications importantes pour la transmission des maladies. S’appuyant sur ces résultats, le Chapitre 4 s’est concentré sur la dynamique des infections et l’impact du parasitisme sur les traits clés de l’histoire de vie des moustiques Ae. aegypti et An. gambiae. Le Chapitre 5 a ensuite exploré si V. culicis manipule des traits comportementaux clés chez ces espèces de moustiques pour augmenter sa transmission, et comment la spécificité de l’hôte, observée dans le Chapitre 4, influence cette capacité. Enfin, le Chapitre 6 a étudié comment la spécificité de l’hôte et les changements dans les modes de transmission influencent l’évolution de la virulence. Ensemble, ces études soulignent l’importance des dynamiques spécifiques à l’hôte dans le contrôle biologique, révélant que bien que V. culicis présente un potentiel comme agent de contrôle des vecteurs du paludisme, son efficacité contre Ae. aegypti est limitée, car ce dernier peut éliminer efficacement les infections. En plus des études présentées dans les chapitres principaux, des recherches complémentaires en dehors du cadre de la thèse ont élargi notre compréhension de la biologie des moustiques et des stratégies de contrôle. Le Chapitre 7 a exploré le potentiel du Dexrazoxane pour limiter la prolifération de V. culicis, tandis que le Chapitre 8 a examiné les effets de l’exposition à des insecticides à faibles doses sur le comportement et la physiologie des moustiques, montrant que ces expositions pourraient involontairement augmenter le potentiel de transmission des maladies. Ces résultats soulignent la complexité des stratégies de contrôle des moustiques, mettant en évidence l’importance de considérer des facteurs écologiques et physiologiques plus larges lors du développement de mesures de contrôle. Dans l'ensemble, ce travail apporte de nouvelles perspectives sur les interactions hôte-parasite et leurs implications pour le contrôle des vecteurs. Bien que V. culicis offre un potentiel pour le contrôle du paludisme grâce à sa faible virulence et à sa capacité à restaurer partiellement la sensibilité aux insecticides, son application pour contrôler les maladies transmises par Aedes, comme la dengue, nécessite des recherches supplémentaires. Cette thèse souligne l'importance cruciale d'intégrer des perspectives écologiques, physiologiques et évolutives pour affiner les stratégies de contrôle des vecteurs. ABSTRACT Parasites can significantly affect the development and life-history traits of their hosts. Although owvirulence parasites are often assumed to exert negligible effects, their impacts may trigger complex behavioural and physiological responses in hosts. These dynamics are particularly significant in the context of vector ecology, where parasite-driven changes can influence the capacity of mosquitoes to transmit pathogens. Understanding these dynamics is essential for both vector biology and disease control strategies. This thesis examines how host-parasite interactions shape mosquito physiology, behavior, and infection dynamics at both the individual and population levels. Using the microsporidian parasite Vavraia culicis, we experimentally assessed its effects on two mosquito species: Anopheles gambiae, the primary malaria vector, and Aedes aegypti, a vector of dengue. In Chapter 1, we described the resource and energy dynamics of the main malaria vector, An. gambiae, in response to parasitism by the microsporidian V. culicis. Chapter 2 then tested whether An. gambiae alters its dietary preference following an infection and how this response influences oxidative homeostasis and parasite load. Chapter 3 evaluated the adaptive value of these dietary shifts, considering the timing of consumption and their implications for mosquito-borne disease dynamics. Together, these studies highlight how self-medicative dietary behaviours can mitigate infection costs while potentially extending mosquito lifespan, which has important implications for disease transmission. Building on these findings, Chapter 4 focused on the infection dynamics and the impact of parasitism on key life-history traits in both Ae. aegypti and An. gambiae. Chapter 5 then explored whether V. culicis manipulates key behavioural traits in these mosquito species to increase its transmission and how the host specificity, observed in Chapter 4, affects the parasite's ability to do so. Finally, Chapter 6 investigated how host specificity and shifts in transmission modes shape virulence evolution. Together, these studies underscored the importance of host-specific dynamics in biological control, revealing that while V. culicis shows promise as a biological control agent for malaria vectors, its efficacy against Ae. aegypti is limited, as the latter can clear infections efficiently. In addition to the studies presented in the core chapters, complementary research outside the thesis framework further expanded our understanding of mosquito biology and control strategies. Chapter 7 explored the potential of Dexrazoxane to impede V. culicis proliferation, while Chapter 8 examined the effects of sublethal insecticide exposure on mosquito behaviour and physiology, revealing that such exposures could inadvertently enhance disease transmission potential. These findings underscore the complexity of mosquito control strategies, highlighting the importance of considering broader ecological and physiological factors when developing control measures. Overall, this work provides significant insights into host-parasite interactions and their implications for vector control. While V. culicis offers potential for malaria control through its low virulence and ability to partially restore insecticide susceptibility, its application for controlling Aedes-borne diseases like dengue requires further investigation. This thesis emphasizes the critical importance of integrating ecological, physiological, and evolutionary perspectives to refine vector control strategies.
Thesis committee: Prof. Jacob C. Koella (thesis director), University of Neuchâtel, Switzerland Prof. Pilar Junier (internal expert), University of Neuchâtel, Switzerland Prof. Tadeusz J. Kawecki (external expert), University of Lausanne, Switzerland Prof. Philippe Christe (external expert), University of Lausanne, Switzerland Defended on December 20, 2024 No de thèse : 3188
Keywords: Host-parasite interactions; Mosquito-microsporidian interactions; Resources and energy dynamics; Selfmedication; Oxidative stress; Infection dynamics; Behavioural manipulation; Host-specificity; Vector control; Vavraia culicis; Anopheles gambiae; Aedes aegypti; Interactions hôte-parasite; Interactions moustique-microsporidien; Dynamiques des ressources et de l'énergie; Automédication; Stress oxydatif; Dynamiques d'infection; Manipulation comportementale; Spécificité de l'hôte; Lute vectorielle