Spatiotemporal ecological factors influencing the ecology of "Ixodes ricinus" ticks and the Lyme disease risk - Bregnard, Cindy (Neuchâtel, 2021)
Les tiques et les maladies transmises par les tiques représentent un problème de santé important pour l'homme et ses animaux de compagnie. Les agents pathogènes transmis par les tiques provoquent une morbidité et une mortalité chez leurs hôtes vertébrés (y compris les humains). L'incidence de la borréliose de Lyme et d'autres maladies transmises par les tiques est en augmentation en Europe et en Amérique du Nord. Afin de prédire le risque de maladies transmises par les tiques, il est essentiel de comprendre les facteurs écologiques qui déterminent l'abondance des tiques ainsi que la densité des tiques infectées, car cette variable détermine le risque de borréliose de Lyme pour les hôtes vertébrés, y compris les humains. En Europe, la tique du mouton (Ixodes ricinus) transmet un certain nombre de maladies importantes, dont la borréliose de Lyme, causée par la bactérie Borrelia burgdorferi sensu lato (sl). En Europe continentale, le stade nymphal de l’espèce de tiques I. ricinus a souvent une phénologie bimodale avec un pic printanier important et un pic automnal plus petit. Il existe un consensus sur l'origine du pic nymphal printanier, mais l'origine du pic nymphal d'automne reste incertaine. Deux hypothèses alternatives prédisent des décalages temporels différents (0 an versus 1 an) entre le pic automnal des tiques nymphales et le repas sanguin du stade précédent (tique larvaire). Le succès d'alimentation des larves de tiques dépend de la densité de leurs hôtes de petits mammifères, qui à son tour dépend de la production de graines (masting) par les arbres à feuilles caduques. Cette thèse de doctorat visait à déterminer les facteurs abiotiques et biotiques qui influencent la variation saisonnière et interannuelle du DON et du DIN dans un endroit en Suisse où la borréliose de Lyme est endémique.
Sur une période de 15 ans (2004 à 2018), nous avons suivi l'abondance mensuelle de l’espèce de tiques I. ricinus (nymphes et adultes) et leur statut infectieux de B. burgdorferi sl à quatre altitudes différentes sur la montagne de Chaumont à Neuchâtel en Suisse romande. Nous avons collecté des variables climatiques sur le terrain et à partir de stations météorologiques à proximité. Nous avons obtenu des données sur la production de graines de hêtres dans la littérature, car l'abondance des nymphes du genre Ixodes peut augmenter considérablement deux ans après un événement de masting. Nous avons utilisé des modèles linéaires généralisés et une sélection de modèles basée sur l'AIC pour identifier les facteurs écologiques qui influencent la variation interannuelle de la densité des nymphes (DON), la densité des nymphes infectées (DIN) et la prévalence de l'infection nymphale (NIP). Nous avons utilisé des modèles additifs généralisés et une sélection de modèles basée sur l'AIC pour modéliser la phénologie saisonnière bimodale complexe des nymphes de l’espèce de tiques I. ricinus et investigué si cette approche fournit des informations supplémentaires sur les facteurs qui expliquent la variation saisonnière de l'abondance des tiques.
Dans le chapitre 1, nous avons constaté que l'altitude, l'année, les événements de masting deux ans auparavant et l'humidité relative expliquaient ensemble 73,2 % de la variation de nos estimations annuelles du DON. Selon les estimations des paramètres de nos modèles, (i) la densité annuelle de nymphes a presque doublé au cours de la période d'étude de 15 ans, (ii) le changement de l'indice de production de graines de hêtre de 1 à 5 a augmenté l'abondance des nymphes de 86,2% deux années plus tard, et (iii) l'augmentation de l'humidité relative recueillie sur le terrain de 50,0% à 75,0% a diminué l'abondance des nymphes de 46,4% au cours de la même année.
Dans le chapitre 2, nous avons constaté que la variation interannuelle du NIP a diminué de 78% au cours de la période d'étude et ceci s’explique par la moyenne des précipitations de l'année en cours, et la durée pendant laquelle l'extraction d'ADN a été stockée dans le congélateur avant la détection de l'agent pathogène. Le DIN a diminué au cours de la période d'étude aux quatre sites d’altitude différente, mais la diminution n'était significative qu'au site d’altitude supérieure. La variation interannuelle du DIN s'expliquait le mieux par le site d'altitude, l'année, les événements de masting deux ans auparavant et l'humidité relative moyenne de l'année en cours.
Dans le chapitre 3, nous avons constaté que les nymphes de l’espèce de tiques I. ricinus avaient une phénologie bimodale aux trois sites d'altitude inférieure, mais une phénologie unimodale au site d'altitude supérieure. Nous avons également constaté que la variation interannuelle des densités de nymphes de l’espèce de tiques I. ricinus à l'automne et au printemps s'expliquait le mieux par un décalage d'un an par rapport à un décalage de 2 ans avec l'indice de masting des hêtres. L'hypothèse du direct development est la meilleure explication du pic automnal des nymphes de l’espèce de tiques I. ricinus sur notre site d'étude. Notre étude fournit un nouvel aperçu de la phénologie bimodale complexe de cet important vecteur de maladie.
Cette thèse de doctorat a démontré que la production de graines par les arbres à feuilles caduques est un facteur critique de l'abondance saisonnière et interannuelle de l’espèce de tiques I. ricinus, et donc du risque de maladie transmise par les tiques. Ce travail fournit de nouvelles informations sur la phénologie bimodale de l’espèce de tiques I. ricinus, en particulier que l'hypothèse du direct development est la meilleure explication des pics printaniers et automnales des nymphes de I. ricinus.
Abstract
Ticks and tick-borne diseases represent a significant health problem for humans and their companion animals. Tick-borne pathogens cause morbidity and mortality in their vertebrate hosts (including humans). The incidence of Lyme borreliosis and other tick-borne diseases is increasing in Europe and North America. To predict the risk of tick-borne disease, it is critical to understand the ecological factors that determine the abundance of ticks and the density of infected ticks as this variable determines the risk of Lyme borreliosis to vertebrate hosts including humans. In Europe, the sheep tick (Ixodes ricinus) transmits a number of important diseases including Lyme borreliosis, which is caused by the bacterium Borrelia burgdorferi sensu lato (sl). In continental Europe, the nymphal stage of I. ricinus often has a bimodal phenology with a large spring peak and a smaller fall peak. There is consensus about the origin of the spring nymphal peak, but the origin of the fall nymphal peak remains unclear. Two alternative hypotheses predict different time lags (0 year versus 1 year) between the fall peak of the nymphal ticks and the blood meal of the previous stage (larval tick). The feeding success of the larval ticks depends on the density of their small mammal hosts, which in turn, depends on the seed production (masting) by deciduous trees. This PhD thesis aimed to determine the abiotic and biotic factors that influence the seasonal and inter-annual variation in the density of nymphs (DON) and density of infected nymphs (DIN) at a location in Switzerland where Lyme borreliosis is endemic.
Over a 15-year period (2004 to 2018), we monitored the monthly abundance of I. ricinus ticks (nymphs and adults) and their B. burgdorferi sl infection status at four different elevations on Chaumont Mountain in Neuchâtel, western Switzerland. We collected climate variables in the field and from nearby weather stations. We obtained data on beech tree seed production (masting) from the literature, as the abundance of Ixodes nymphs can increase dramatically two years after a masting event. We used generalized linear models and AIC-based model selection to identify the ecological factors that influence inter-annual variation in the DON, DIN and, the nymphal infection prevalence (NIP). We used generalized additive models and AIC-based model selection to model the complex bimodal seasonal phenology of I. ricinus nymphs and whether this approach yields additional insights into the factors that explain seasonal variation in tick abundance.
In chapter 1, we found that elevation, year, masting events two years prior, and relative humidity together explained 73.2% of the variation in our annual estimates of the DON. According to the parameter estimates of our models, (i) the annual density of nymphs almost doubled over the 15-year study period, (ii) changing the beech tree seed production index from 1 to 5 increased the abundance of nymphs by 86.2% two years later, and (iii) increasing the field-collected relative humidity from 50.0% to 75.0% decreased the abundance of nymphs by 46.4% in the same year.
In chapter 2, we found that the inter-annual variation in the NIP decreased by 78% over the study period and was explained by the mean precipitation in the present year, and the duration that the DNA extraction was stored in the freezer prior to pathogen detection. The DIN decreased over the study period at all four elevation sites, but the decrease was only significant at the top elevation. Inter-annual variation in the DIN was best explained by elevation site, year, masting events two years prior, and the mean relative humidity in the present year.
In chapter 3, we found that the I. ricinus nymphs had a bimodal phenology at the three lower elevation sites, but a unimodal phenology at the top elevation site. We also found that the inter-annual variation in the densities of I. ricinus nymphs in the fall and spring were best explained by a 1-year versus a 2-year time lag with the beech tree masting index. The direct development hypothesis is the best explanation for the fall peak of I. ricinus nymphs at our study site. Our study provides new insight into the complex bimodal phenology of this important disease vector.
This PhD thesis demonstrated that masting events by deciduous trees is a critical driver of the seasonal and inter-annual abundance of I. ricinus ticks, and hence the risk of tick-borne disease. This work provides new information on the bimodal phenology of I. ricinus ticks, particularly that the direct development hypothesis is the best explanation for the spring and fall peaks of I. ricinus nymphs.
Doctorat, Université de Neuchâtel, Institut de biologie Accepted on proposition of the jury: Prof. Maarten Jeroen Voordouw (Thesis director) Prof. Jacob Koella (Thesis director) Prof. Pilar Junier (Internal expert) Prof. Olaf Kahl (External expert) Prof. Alexander Mathis (External expert) Defended on the 1st October 2021
Keywords: Hêtres; “Borrelia burgdorferi”; climat; “Fagus sylvatica”; “Ixodes ricinus”; Maladie de Lyme; fructification des arbres; phénologie; maladies transmises par les tiques; écologie des populations de tique Beech tree; “Borrelia burgdorferi”; climate; “Fagus sylvatica“; “Ixodes Ricinus”; Lyme borreliosis; masting; phenology; tick-borne disease; tick population ecology