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BABA and Co. – Deciphering the chemical vocabulary of priming

2018, Balmer, Andrea

Le système de défense d'une plante peut être stimulé à réagir plus rapidement et plus fortement au stress, ce qui entraîne une résistance et / ou une tolérance accrues. L’amorçage ou “priming” peut être déclenché par des stimuli biotiques et abiotiques, ainsi que par des produits chimiques tels que l'acide β-aminobutyrique (BABA), un acide aminé non protéique récemment décrit comme étant naturellement synthétisé par les plantes. L’induction efficace de nombreux mécanismes de défense lors du priming induit par BABA peut impliquer une vaste redistribution du flux métabolique des métabolismes primaires et secondaires. L'objectif de cette thèse était d'améliorer notre compréhension du phénomène du priming en utilisant la plante modèle Arabidopsis, les inducteurs du priming BABA synthétique et acides tricarboxyliques (TCA) ainsi que le BABA naturel. Après une introduction générale sur la défense de la plante et le priming, la capacité de certains TCAs en tant qu'agents de priming est analysée. Ensuite je présente la cinétique et la signature protéomique déclenchées par le traitement au BABA synthétique chez Arabidopsis pour finalement mettre l'accent sur le comportement du BABA naturel (endogène) d'un point de vue physiologique. J’ai observé que l'application de citrate et de fumarate, deux composants majeurs du cycle du TCA, induisait une résistante chez Arabidopsis contre le pathogène bactérien Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000 par des voies de signalisation complexes et par des altérations au niveau des phytohormones et de la camalexine. En outre, conformément à l’absorption rapide décrite de BABA synthétique par les racines et à sa translocation rapide dans les feuilles, j’ai observé une altération protéique rapide et massive au niveau des tissues et dans le temps de diverses voies, dont la respiration cellulaire, la signalisation de l’acide salicylique, et la signalisation de stress. Chez Arabidopsis, les taux de BABA ont non seulement été induits après différents stress biotiques et abiotiques, mais aussi pendant la sénescence. Curieusement, le BABA endogène n’est pas accumulé de façons systémiques dans les tissus végétaux, ni de la pousse à la racine, ni de feuille en feuille. Cette thèse met en évidence de nouveaux aspects et contribue à l’éclaircissement du phénomène du priming, soulignant également le nouveau rôle prometteur des TCAs en tant qu'agents de priming pouvant être davantage testés et exploités en termes de potentiel et d'application dans la protection des cultures.
Abstract The defense system of a plant can be primed to respond faster and stronger to stress, resulting in an augmented stress resistance and/or tolerance. Priming can be triggered by biotic and abiotic stimuli, as well as by chemicals such as β-aminobutyric acid (BABA), a nonprotein amino acid which has been recently described to be naturally synthesized by plants. The effective induction of numerous defense mechanisms upon priming by BABA can involve a vast redistribution of the metabolic flux within both primary and secondary metabolisms. The aim of my thesis was to enhance our understanding of the priming phenomenon using the model plant Arabidopsis, the chemical priming agents synthetic BABA and tricarboxylic acids (TCAs) and natural BABA as case studies. Following a general introduction into plant defense and priming, in a first part I elaborate the capacity of some TCAs as priming agents. In a second part, I highlight the kinetics and proteomic signature triggered by the treatment with synthetic BABA in Arabidopsis and in a third part finally, I focus on the behavior of natural (endogenous) BABA from a physiological point of view. Altogether I observed that application of the TCAs citrate and fumarate, two major components of the TCA cycle, was inducing priming in Arabidopsis against the bacterial pathogen Pseudomonas syringae pv. tomato DC3000 through complex signaling pathways characterized by alterations in phytohormone balances and camalexine accumulation. Furthermore, in line with the described fast uptake of synthetic BABA by roots and its swift translocation into leaves, I observed a rapid and massive alteration in tissue- and time-point- specific proteomic patterns of various pathways including cellular respiration, salicylic acid signaling, carbon/nitrogen balance and stress signaling. In Arabidopsis, BABA levels were not only found to be elevated after several biotic and abiotic stresses but as well as during senescence. Intriguingly, endogenous BABA did not show a systemic accumulation in plant tissues, neither from shoot to root, nor leaf to leaf. This thesis uncovers new aspects and sheds light on the puzzle of the plant priming phenomenon, highlighting as well a promising new role of TCAs as a priming agents that could be further tested and exploited in terms of potential and application for crop protection.