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Plasticity of the stress response in "Kurthia" spp.: a study highlighting the challenges to work with non-standard bacterial model species

2022, Fatton, Mathilda

Les environnements naturels représentent un habitat aux conditions instables pour les organismes qui y vivent, avec une alternance de périodes propices à la croissance et reproduction, et de périodes ne permettant pas ces processus. De ce fait, les organismes doivent faire face à ces périodes non-optimales et pour cela, ils ont développé une variété de stratégies de survie. Les microorganismes, y compris les bactéries, sont le groupe le plus divers et abondant au sein des environnements naturels et ont eux aussi évolué des stratégies de survies. L’une des plus extrêmes stratégies de survie est la dormance. Au cours de ce process, les microbes qui détectent des conditions environnementales non favorables entrent dans un stade de dormance qui implique une interruption réversible de la croissance et/ou du métabolisme. Une fois que les conditions s’améliorent, ces structures dormantes peuvent retourner à un stade de vie actif et reprendre leur croissance et reproduction. Il existe plusieurs formes de dormance, mais la mieux connue jusqu’à maintenant est la sporulation. La sporulation implique une différentiation cellulaire complexe qui permet la production de spores dormantes et résistantes. Des spores ont été observées au sein de plusieurs phyla bactériens, mais en général, les endospores associées aux Firmicutes sont considérées comme la référence. Cependant, en raison de la complexité et du coût liés à l’endosporulation, ainsi qu’aux autres formes de dormance, toutes les cellules bactériennes ne sont pas capables de ces stratégies. Ainsi, des stratégies de survie alternatives doivent exister en-dehors des groupes bien décrits de bactéries sporulantes, et des modèles non-standards sont requis afin de décrire ces stratégies alternatives. Le but de cette thèse était d’étudier les stratégies de résistance du modèle bactérien non-standard Kurthia sp. str. 11kri321. Puisque cette souche a été initialement isolée d’un environnement extrême, elle représente un modèle prometteur pour l’exploration des stratégies de survie. On a cultivé Kurthia sp. str. 11kri321 dans des conditions stressantes en laboratoire, puis on a évalué sa réponse à l’aide de différentes méthodes, telles que la microscopie optique, la cryomicroscopie électronique et la transcriptomique. Nos résultats ont démontré la plasticité de la réponse au stress chez Kurthia sp. str. 11kri321. En réponse à des conditions de croissance stressantes, la souche a produit des structures de résistance alternatives aux spores (cryptospores), mais elle a également modifié sa morphologie cellulaire et ralenti certaines processus moléculaires clés, tels que traduction et transcription. En plus de posséder cette variété de réponse, Kurthia sp. str. 11kri321 s’est adaptée rapidement aux conditions de laboratoire et a changé au niveau génomique, ce qui pourrait expliquer l’observation d’une production moindre de cryptospores et d’une résistance à la chaleur réduite. De futures recherches seront nécessaires pour confirmer que les réponses observées chez Kurthia sp. str. 11kri321 lui offrent une meilleure survie à de conditions stressantes. Cependant, cela pourrait s’avérer fastidieux au vu de l’instabilité de la souche lorsque cette dernière est maintenue en laboratoire. En conclusion, malgré des difficultés certaines à travailler avec des espèces environnementales peu connues, cette thèse ouvre la voie à l’utilisation plus fréquente de modèles bactériens non-standard afin d’étudier les stratégies de survie. En raison de l’impact important des stratégies de survie bactériennes sur plusieurs problématiques sociétales, telles que les actuelles crises de résistance aux antibiotiques ou du changement climatique, cette thèse ouvre le champ de recherche à propos des stratégies de survie alternatives chez les bactéries environnementales. Abstract Natural environments represent an unstable habitat for living organisms with suitable periods for growth and reproduction alternating with suboptimal periods. Accordingly, organisms have to withstand the suboptimal periods, and for this they have developed various survival strategies. Microorganisms, including bacteria, are the most diverse and abundant groups of organisms in natural environments and they evolved really diverse survival strategies. One of the most extreme of these survival strategies is dormancy. During this process, upon the detection of unfavourable environmental conditions, microbes enter in a dormant state with a reversible interruption of growth or/and metabolism. Once conditions improve, dormant structures return to an active state and resume growth and reproduction. Several forms of dormancy exist, but the most well-known until now is sporulation. Sporulation is a complex cell differentiation process ending with the production of resistant dormant spores. Spores were observed in different bacterial phyla, and among them, endospores formed by the Firmicutes are usually considered as the reference. However, because endosporulation, as well as other dormancy strategies, are complex and costly for cells, not all bacterial cells are able to enter in these processes. Accordingly, alternative survival strategies may exist outside the well described spore-formers groups and to investigate those, the use of non-standard models is required. The aim of this thesis was to investigate resistance strategies in the non-standard bacterial model Kurthia sp. str. 11kri321. Because this environmental strain was initially isolated from an extreme environment, it represents a promising model to explore survival strategies. We cultivated Kurthia sp. str. 11kri321 under challenging growth conditions in the laboratory and observed its response through different approaches, including light microscopy, cryo-electron microscopy, genomics, and transcriptomics. Our results show the plasticity of the stress response in Kurthia sp. str. 11kri321. The strain was observed under challenging conditions to produce alternative resistant structures to spores (i.e., cryptospores), but also to modify its cell morphology and to shutdown essential molecular processes such as translation and transcription. In addition to possess a variety of survival strategies, Kurthia sp. str. 11kri321 adapted quickly to laboratory conditions and changed at the genomic level, which might explain the observed decreased production of cryptospores and reduced heat resistance. Further investigations would be necessary to confirm that the responses displayed by Kurthia sp. str. 11kri321 under challenging conditions provide a survival benefit to the strain. However, this might be quite challenging regarding the instability of the strain when maintained in the laboratory. To conclude, despite the challenges of working with a poorly known environmental species, this thesis paves the way for using non-standard bacterial models to investigate alternative survival strategies. Because bacterial survival strategies impact largely several pressing societal issues, such as the on-going antibiotics resistance crisis and global climate change, this work opens the field of research around alternative survival strategies in environmental bacteria.